L'attività neurale della corteccia motoria del macaco durante la camminata spontanea : un'indagine neuroetologica

Abstract

La camminata è un comportamento che coinvolge l'intero corpo, caratterizzato dal movimento ritmico degli arti, la cui velocità e direzione vengono adattate costantemente per affrontare le sfide ambientali. Sebbene sia noto che i circuiti neurali responsabili della generazione del modello locomotorio risiedano nelle aree sottocorticali, in particolare nel midollo spinale, rimane poco chiaro il meccanismo neurale che regola e modula il ciclo del cammino in condizioni naturali. Gli studi che hanno esaminato il ruolo della Corteccia Motoria (MC) nella coordinazione della camminata hanno spesso adottato condizioni non naturalistiche, come l'utilizzo del tapis roulant, o l'impiego di modelli animali quali i gatti, lasciando non chiariti i contributi della MC alla camminata naturale nei primati. Al fine di colmare queste lacune, abbiamo registrato l'attività di singoli neuroni nella MC di macachi lasciati liberi di muoversi spontaneamente in un ampio spazio. Abbiamo osservato un'elevata attivazione neuronale (104/255 = 41%) durante la camminata indipendentemente dalla superficie di appoggio—che fosse terreno piano o condizioni più impegnative come una struttura sopraelevata. Questi neuroni hanno mostrato diversi modelli di attività correlati alle fasi del passo, la maggior parte raggiungevano il picco durante la fase di appoggio della mano controlaterale all'emisfero registrato, e diversi hanno mostrato una modulazione durante la progressione dei passi. Stimolando elettricamente i siti associati alle risposte legate al cammino, abbiamo osservato non solo movimenti del braccio, ma anche movimenti prossimali, suggerendo che il ruolo della MC nella coordinazione della camminata potrebbe coinvolgere non solo aspetti distali legati al posizionamento degli arti, ma anche adattamenti posturali. Inoltre, è emerso che la dinamica neurale tipica del cammino è in parte condivisa con quella osservata durante l’atto di raggiungimento di un oggetto, soprattutto nella fase precedente il contatto della mano con il suolo o l'oggetto. In sintesi, questi risultati indicano che la MC svolge un ruolo fondamentale, e precedentemente sottovalutato, anche nella coordinazione della camminata spontanea in condizioni naturali.

Walking is a whole-body behavior characterized by a rhythmic movement of the limbs, whose velocity and direction are constantly adjusted to address environmental challenges. While the neural circuits that produce walking pattern are known to lie in subcortical areas, particularly in the spinal cord, little is known about the neural mechanism that shape and adjust the walking cycle in natural conditions. Studies that have investigated the role of Motor Cortex (MC) in walking coordination either adopted the unnatural condition of treadmill or used cats as animal models, leaving unclear the MC’s contribution to natural walking in primates. To fill these gaps, we recorded single-neuron activity from the MC of macaques left free to move spontaneously in a large enclosure. We found a high number of neurons (104/255 = 41%) activated during walking, irrespective of walking surface—be it flat ground or more challenging conditions like elevated structure. These neurons exhibited diverse firing patterns relative to the step cycle, with many peaking in activity during the landing phase of the hand contralateral to the recorded hemisphere, and several neurons were modulated by the progression of steps. When electrically stimulated, the sites exhibiting walking-related responses elicited arm movements, but also proximal movements, suggesting that the role of MC in coordinating walking might involve not only distal aspects related to limb placement but also postural adjustments. Furthermore, we found that the neural dynamics typical of walking are partly shared with those recruited during goal-directed reaching, particularly in the phase preceding the contact of the hand with the ground or the object. Taken together, these findings indicate that the MC exerts a fundamental, and previously underestimated, role also in coordinating spontaneous walking in natural conditions.