Modulazione comportamentale e contestuale dello sbadiglio nei macachi : il possibile ruolo dei neuroni della corteccia premotoria ventrale

Abstract

Lo sbadiglio, spesso considerato un comportamento stereotipato, coinvolge movimenti parossistici e involontari che interessano principalmente i distretti motori orali e del collo. Nonostante si ritenga che le strutture sottocorticali siano le principali responsabili della regolazione dei pattern motori dello sbadiglio, gran parte della nostra conoscenza attuale deriva da esperimenti sui ratti, mentre la ricerca sui primati non umani (NHP) è limitata e si basa principalmente su osservazioni comportamentali e studi clinici. Lo sbadiglio mostra una complessità che va al di là della percezione comune, è influenzato sia da fattori endogeni che sociali, ed è potenzialmente soggetto a un parziale controllo volontario. Nei primati non umani, lo sbadiglio assolve probabilmente funzioni comunicative, segnalando lo stato fisico e mentale di un individuo e/o coordinando il comportamento all'interno di un gruppo. In questo studio abbiamo utilizzato sistemi wireless di registrazione neurale per monitorare l'attività di singoli neuroni della corteccia premotoria ventrale (PMv) di scimmie in libero movimento in due ambienti diversi: la NeuroEthoRoom (NER), uno spazio in plexiglass per studi neuro-etologici nei primati non umani, e la gabbia dell'animale. Abbiamo identificato neuroni che rispondevano esclusivamente allo sbadiglio e altri che rispondevano allo sbadiglio insieme a diversi comportamenti di bocca e di mano-bocca utilizzati come controlli. È importante notare che questi neuroni non hanno mostrato una correlazione con i parametri cinematici dello sbadiglio, quali l'apertura della bocca e l'elevazione della testa. Per validare ulteriormente i nostri risultati, abbiamo integrato i dati fisiologici con i risultati della Microstimolazione Intracorticale (ICMS), rivelando un’associazione positiva tra i siti corticali dove sono stati identificati neuroni responsivi allo sbadiglio e il loro legame causale con i movimenti della bocca evocati dall’ICMS. Inoltre, abbiamo scoperto neuroni responsivi allo sbadiglio che rispondevano esclusivamente nella NER ma non nella gabbia dell'animale, mentre altri mostravano risposte consistenti in entrambi i contesti. Questa selettività contestuale non poteva essere attribuita a variazioni nelle manifestazioni dello sbadiglio tra i contesti. Infatti, anche considerando esclusivamente gli sbadigli con precise manifestazioni (ad esempio l'esposizione dei denti), non c'era differenza nella durata, ma persistevano le variazioni nelle risposte neuronali. Questi risultati gettano luce sui meccanismi corticali alla base dello sbadiglio nei primati non umani ed evidenziano le potenziali influenze contestuali sulla sua regolazione da parte dei segnali neurali top-down.

Yawning, often considered a stereotyped behavior, involves paroxysmal and involuntary movement primarily affecting oral and nek motor districts. While subcortical structures are thought to primarily regulate its motor patterns, much of our current knowledge stems from rat experiments, with research on non-human primates (NHPs) remaining limited and heavily relying on behavioral observations and clinical studies. Yawning exhibits a complexity beyond common perception, influenced by both endogenous and social dynamics, and potentially subjected to partial voluntary control. In NHPs, yawning likely serves communicative functions, possibly signaling an individual’s physical and mental state and/or coordinating behavior within a group. We employed wireless neural recording systems to monitor single neuron activity in the ventral premotor cortex (PMv) of freely moving monkeys in two different settings: the NeuroEthoRoom (NER), a plexiglass enclosure for neuroethological studies in NHPs, and the animals’ home-cage. We identified PMv neurons that responded either exclusively to yawning (yawn-selective neurons) or to yawn in addition to different mouth and mouth-forelimb behaviors used as controls (yawn-related neurons). Importantly, we observed that these neurons did not exhibit a correlation with the kinematic parameters of yawning, such as mouth opening and head elevation. To further validate our findings, we integrated physiological data with the outcomes of Intracortical Microstimulation (ICMS), revealing a positive association between the cortical sites where yawn-responsive neurons were identified and their causal link with ICMS evoked mouth movements. Moreover, we discovered yawn-responsive neurons that exclusively responded in the NER but not in the home-cage, while others displayed consistent responses across both contexts. This contextual selectivity could not be attributed to variations in yawning displays across contexts. Even when considering yawns with consistent displays (e.g. teeth exposure), there was no difference in the duration, yet variations persisted in neuronal responses. These findings shed light on the cortical mechanisms underlying yawning in NHPs and highlight potential contextual influences on its regulation by top-down neural signals.