The role of action observation training in motor learning. Behavioral, electromyographic and TMS investigations

Abstract

The notion that action observation activates the human motor system opened the point of whether it can also promote neuroplasticity processes, in turn facilitating – or even only fastening – the course of neurorehabilitative procedures. The consequent approach, named Action Observation Treatment (AOT), is characterized by three elements: action observation, motor imagery, and action execution repeated over time. Beyond the neurorehabilitative field, AOT represents a promising tool also in the wider context of motor learning, promoting the acquisition and perfectioning of motor competencies throughout all life stages. Starting from these premises, we first investigated whether the regular alternation between action observation and execution is more effective in promoting motor skill learning than training based solely on one of the two elements (motor practice and observational learning), highlighting that the AOT-driven amelioration exceeds even the sum of the other two training. Subsequently, we designed three studies to evaluate the neural correlates of AOT at multiple levels along the neuromuscular chain. An electromyographic investigation demonstrated that the AOT effect reached the peripheral boundaries of the motor system, biasing the muscular pattern of the observer toward that exhibited by the model. A TMS assessment conducted before the training revealed that the AOT outcome is explained by the modulation induced by action observation on corticospinal excitability (CSE) and short intracortical inhibition (sICI). Finally, the CSE facilitation induced by the observation of the to-be-learned task exhibited a decay along the training, whose extent was associated with the performance improvement due to AOT. Taken together, these results not only support the usability of AOT for motor learning but also open the development of individualized training whose efficacy could be early predicted and online monitored, exploiting a battery of neurophysiological and neuropsychological indexes.

L’idea che l’osservazione dell’azione attivi nell’uomo il sistema motorio ha suscitato l’interesse per lo studio della sua efficacia nel promuovere processi di neuroplasticità, facilitando – o anche semplicemente velocizzando il corso delle procedure neuroriabilitative. L’approccio che ne deriva, chiamato Action Observation Training (AOT) è caratterizzato da tre elementi: osservazione dell’azione, immaginazione motoria ed esecuzione che vengono ripetuti nel tempo. Oltre all’ambito neuroriabilitativo, l’AOT potrebbe essere uno strumento promettente anche nel più vasto contesto dell’apprendimento motorio, promuovendo l’acquisizione e il perfezionamento di competenze motorie nelle diverse fasi della vita. Partendo da queste premesse, abbiamo dapprima investigato se la regolare alternanza tra osservazione ed esecuzione sia più efficace di training basati solamente su un elemento (motor practice e observational learning) nel promuovere l’apprendimento di abilità motorie, evidenziando come il miglioramento raggiunto attraverso l’AOT superi anche la somma degli altri due. Successivamente, sono stati condotti tre studi per valutare i correlati neurali dell’AOT ai diversi livelli della catena neuromotoria. Uno studio elettromiografico ha evidenziato che l’effetto dell’AOT raggiunge anche la periferia del sistema motorio, indirizzando lo schema muscolare dell’osservatore verso quello del modello. Inoltre, una valutazione TMS condotta prima del training ha messo in luce come il miglioramento comportamentale raggiunto con l’AOT può essere predetto dalla modulazione indotta dall’osservazione dell’azione sull’eccitabilità corticospinale (CSE) e sull’inibizione intracorticale (sICI). Infine, la facilitazione della CSE, elicitata dall’osservazione del compito da apprendere, decresce durante il training con entità associata al miglioramento comportamentale raggiunto tramite AOT. Nel complesso, questi risultati non solo sostengono l’utilizzo dell’AOT nel campo dell’apprendimento motorio ma aprono anche allo sviluppo di training individualizzati la cui efficacia può essere precocemente prevista e monitorata sfruttando una batteria di indici neurofisiologici e neuropsicologici.