Modulation of Local Field Potential in the macaque putamen during a mutual action task

Abstract

Il sistema specchio è un network complesso, composto da diverse aree corticali reciprocamente interconnesse, che ricopre un ruolo chiave nella trasformazione della descrizione visiva di un’azione osservata in una rappresentazione motoria contenuta all’interno del repertorio dell’osservatore. Recenti evidenze anatomiche suggeriscono che anche aree sottocorticali, tra cui i gangli della base (GdB), potrebbero contribuire a questo network. Infatti, il nucleo putamen, principale stazione di input dei GdB, riceve dense connessioni da aree corticali che rappresentano nodi cruciali di questo sistema. Nonostante il ruolo motorio del putamen sia ampiamente accettato, il suo specifico coinvolgimento nella pianificazione ed esecuzione di azioni di afferramento e in funzioni percettive e sociali di alto livello, tra cui la codifica delle azioni altrui, rimane tuttora poco esplorato. Pertanto, il presente studio ha come obiettivo quello di investigare le proprietà funzionali del putamen del macaco durante un Mutual Action Task, in cui la scimmia e lo sperimentatore devono alternatamente afferrare un oggetto multi-affordance con una presa di precisione o una presa di forza, o rimanere fermi mentre il partner esegue lo stesso tipo di azione. Questo task ci ha consentito non solo di indagare la codifica delle azioni proprie e altrui da parte del putamen, ma anche la codifica di specifici aspetti dell’azione, e in particolare il tipo di presa. L’approccio usato per investigare queste proprietà prevedeva la registrazione extracellulare del Local Field Potential (LFP), un segnale che riflette primariamente i potenziali postsinaptici e che pertanto fornisce informazioni circa il processamento locale e gli input di una struttura. I nostri risultati hanno evidenziato una chiara modulazione del segnale LFP sia durante l’esecuzione che durante l’osservazione di azioni di afferramento. Nello specifico, abbiamo osservato che entrambe le condizioni erano caratterizzate da una desincronizzazione della banda alfa/beta e della banda beta alta/gamma bassa e da una sincronizzazione della banda delta/theta e gamma alta. Abbiamo anche osservato una diversa modulazione della banda delta/theta per il tipo di presa nella condizione di esecuzione. In particolare, le modulazioni prodotte dall’osservazione dell’azione erano sistematicamente meno intense rispetto a quelle prodotte dalla sua esecuzione, suggerendo che network parzialmente sovrapposti ma non identici vengano attivati durante l’esecuzione e l’osservazione. Nel complesso, questi dati suggeriscono un ruolo del putamen nella codifica delle azioni proprie e altrui e supportano l’ipotesi di un possibile coinvolgimento dei GdB nel sistema specchio.

The mirror neuron (MN) network is a complex system, composed of several reciprocally interconnected cortical areas, that plays a role in matching the visual description of an observed motor action with a motor representation in the observer’s repertoire. Recent anatomical data suggest that also subcortical areas, including the basal ganglia (BG), might contribute to this network. Indeed, the putamen nucleus - the main input station of the BG - receives dense projections from cortical areas representing crucial nodes of the hand MN network. Although the motor role of the putamen is widely accepted, its specific involvement in planning and execution of grasping actions, as well as in motor-based high-order perceptual and social functions, including the encoding others’ observed actions, is still poorly understood. Therefore, the present study aims at investigating the functional proprieties of the macaque putamen during a Mutual Action Task, in which the monkey and the experimenter alternately had to either grasp a multi-affordance object with a precision grip or a whole hand prehension, or to remain still while observing the partner performing the same actions. This task allowed us not only to assess the putamen encoding of one’s own and others' action, but also the encoding of specific aspects of action, focusing in particular on the grip type. The approach used to investigate these properties involved the extracellular recording of Local Field Potentials (LFPs), a signal that mainly reflects postsynaptic potentials and that therefore provides information about inputs to an area and local processing. Our results clearly illustrate that LFPs recorded from the macaque putamen are modulated by both action execution and observation of grasping actions. Specifically, we found that both conditions were associated with a desynchronization of the alpha/beta and the high beta/low gamma bands and with a synchronization of the delta/theta and the high gamma bands. We also found a different modulation of the delta/theta band for the grip type during action execution. Notably, modulations produced by action observation were systematically less marked compared to those produced by action execution, suggesting that partially overlapping but non-identical putaminal networks are active during action execution and observation. Overall, these data suggest a role of the putamen nucleus in the encoding of one’s own and others’ observed actions and underpin the hypothesis of the involvement of the BG in the extended MN network.