Cognitive plasticity in teleost fish

Abstract

Phenotypic plasticity is a mechanism that permits to obtain different phenotypes from a single genotype and it is widespread in the animal kingdom due to its adaptive value. Researchers have mostly focussed on plasticity of behavioural and morphological traits, yet evidence suggests that also cognitive traits, i.e., those traits involved in perceiving, storing, and elaborating information from the environment, might display phenotypic plasticity. Here I presented an original work aimed to investigate cognitive plasticity in the vertebrate group with greater brain neurogenesis, and therefore greater theoretical potential for cognitive plasticity, the teleost fish. I exploited three species choose based on their biology to investigate plasticity in response to different factors, Poecilia reticulata, Oryzias latipes and Danio rerio. I exposed the subjects to different treatments in which I manipulated biotic and/or abiotic factors of the environment and then I administered batteries of cognitive tasks to the subjects to understand whether and how their cognition was affected. The factors investigated across five studies were: 1) the level of habitat complexity or environmental enrichment; 2) the level of resource predictability in the environment; 3) the social environment in terms of group size and group complexity; 4) the season; 5) a form of human-generated pollution. The results obtained from the first four studies provided sufficient evidence to support to presence of phenotypic plasticity in fish cognition. For instance, in guppies, high habitat complexity determined a phenotype with greater learning abilities. Moreover, being in a stable and smaller social group improved inhibitory control. Several evidence points towards the idea that this plasticity might be adaptive: for instance, in predictable environments fish showed greater learning abilities, which are arguably beneficial to adapt behaviour to predictable conditions; conversely, in unpredictable environments, the fish developed enhanced inhibitory control and cognitive flexibility, cognitive functions that permit to adapt behaviour to changing situations. In medaka, I found that photoperiod is used as a proxy of season to determine increased inhibitory and learning abilities in winter and I detected seasonal changes in the production of hormones that might be an underlying mechanism for the observed cognitive plasticity. In the last study of the thesis, I exposed groups of zebrafish subjects to microplastic pollution and then I tested them in a learning and a cognitive flexibility task. I found no evidence of cognitive plasticity when looking at this phenotypes. However, a physiological analysis of brain tissues in a subsample of subjects indicated significant alterations due to the pollutant. I therefore conclude that the possible of non-adaptive plasticity in fish cognition in response to human-induced pollution cannot be completely ruled out. In conclusion, this thesis increased the knowledge on cognitive phenotypic plasticity in teleost fish suggesting that it is widespread, it can be adaptive, and can be triggered by different environmental factors. Future studies of fish cognition, especially those interested in interindividual variation, should consider the role of cognitive plasticity.

La plasticità fenotipica è un meccanismo che permette di ottenere diversi fenotipi da un unico genotipo ed è diffuso nel regno animale per il suo valore adattivo. I ricercatori si sono concentrati principalmente sulla plasticità dei tratti comportamentali e morfologici, ma i risultati ottenuti in letteratura suggeriscono che anche i tratti cognitivi, cioè quelli coinvolti nella percezione, memorizzazione ed elaborazione di informazioni dall'ambiente, potrebbero mostrare plasticità fenotipica. Qui ho presentato un lavoro originale volto a indagare la plasticità cognitiva nel gruppo dei vertebrati con maggiore neurogenesi cerebrale, e quindi maggiore potenziale teorico per la plasticità cognitiva, i pesci teleostei. Ho sfruttato tre specie scelte in base alla loro biologia per indagare la plasticità in risposta a diversi fattori, Poecilia reticulata, Oryzias latipes e Danio rerio. Ho esposto i soggetti a diversi trattamenti in cui ho manipolato fattori biotici e/o abiotici dell'ambiente e poi li ho sottoposti a una serie di compiti cognitivi per capire se e come la loro cognizione è stata influenzata. I fattori studiati nei cinque studi sono stati: 1) il livello di complessità dell'habitat o l'arricchimento ambientale; 2) il livello di prevedibilità delle risorse nell'ambiente; 3) l’ambiente sociale in termini di dimensioni del gruppo e complessità del gruppo; 4) la stagione; 5) una forma di inquinamento antropico. I risultati ottenuti dai primi quattro studi hanno fornito prove sufficienti per sostenere la presenza di plasticità fenotipica nella cognizione dei pesci. Per esempio, nei guppy, l'elevata complessità dell'habitat ha determinato un fenotipo con maggiori capacità di apprendimento. Inoltre, essere in un gruppo sociale stabile e più piccolo ha migliorato il controllo inibitorio. Diverse prove suggeriscono che questa plasticità potrebbe essere adattiva: per esempio, in ambienti prevedibili i pesci hanno mostrato maggiori capacità di apprendimento, che sono probabilmente utili per adattare il comportamento a condizioni prevedibili; al contrario, in ambienti imprevedibili, i pesci hanno sviluppato un maggiore controllo inibitorio e flessibilità cognitiva, funzioni cognitive che permettono di adattare il comportamento a situazioni mutevoli. In medaka, ho trovato che il fotoperiodo è usato come indicatore della stagionalità per determinare le capacità inibitorie e di apprendimento aumentate nella stagione invernale e ho rilevato i cambiamenti stagionali nella produzione degli ormoni che potrebbero essere un meccanismo di fondo per la plasticità cognitiva osservata. Nell'ultimo studio della tesi, ho esposto i gruppi di zebrafish all'inquinamento dovuto a microplastiche e poi li ho testati in un compito di apprendimento e di flessibilità cognitiva. Non ho trovato alcuna evidenza di plasticità cognitiva in riferimento a questi fenotipi. Tuttavia, un'analisi fisiologica dei tessuti cerebrali in un sottocampione dei soggetti ha indicato le alterazioni significative dovuto all'inquinante. I risultati ottenuti suggeriscono quindi che la possibile plasticità non adattativa nella cognizione dei pesci in risposta all'inquinamento indotto dall'uomo non può essere completamente esclusa. In conclusione, questa tesi ha aumentato la conoscenza sulla plasticità fenotipica cognitiva nei pesci teleostei suggerendo che è diffusa, può essere adattiva e può essere innescata da diversi fattori ambientali. I futuri studi sulla cognizione dei pesci, specialmente quelli interessati alla variazione interindividuale, dovrebbero considerare il ruolo della plasticità cognitiva.