Functional perspectives on macrophyte ecology: resource-use strategies and environmental drivers

Abstract

Le macrofite sono componenti chiave degli ecosistemi di acqua dolce perché svolgono molteplici ruoli ecosistemici e promuovono la stabilità degli habitat colonizzati. Rispetto alle piante terrestri, esse presentano adattamenti particolari che permettono loro di vivere negli ambienti acquatici, e mostrano grande plasticità in risposta ai gradienti ambientali. Ciononostante, a causa dell’impatto antropico, le macrofite sono in declino a livello mondiale: inquinamento di acqua e sedimenti, perdita di habitat, cambiamenti climatici e l’introduzione di specie invasive sono tra le minacce più diffuse. È quindi di cruciale importanza approfondirne i meccanismi di risposta al cambiamento ambientale, per riuscire a predirne le ripercussioni a livello ecosistemico e favorire, al contempo, pratiche efficaci di gestione. I tratti funzionali – qualunque caratteristica morfologica, fisiologica o fenologica misurabile a livello di individuo, che influenzi la fitness della pianta – rappresentano un prezioso strumento in tal senso, per esplorare una gran quantità di questioni ecologiche legate alle macrofite. L’obiettivo di questa tesi di dottorato è quello di raccogliere informazioni sull’uso dei tratti funzionali in letteratura, e di approfondire le conoscenze sulle interazioni piante-ambiente con particolare riferimento alle strategie di utilizzo delle risorse di un gruppo di macrofite radicate a foglie flottanti, i ninfeidi. Nel Capitolo I presento una review sull’uso dei tratti funzionali applicati agli studi sulle macrofite, soffermandomi sugli ultimi dieci anni di letteratura (2010-2020, informazioni aggiornate al 15 maggio 2020). Sono stati analizzati quasi 300 articoli, che coprivano circa un terzo della specie conosciute di macrofite. L’obiettivo principale di questo studio è quello di analizzare le attuali linee di ricerca ed evidenziare eventuali lacune, per fornire una sintesi che possa dirigere la ricerca futura su questo argomento. Ho identificato alcune delle principali questioni riguardanti il tipo di tratti finora utilizzati, le lacune di tipo geografico e l’attenziona posta finora alle interazioni tra le macrofite e gli altri organismi. La maggior parte degli studi ha usato tratti morfologici o di produttività, e sono stati svolti in Europa e Asia. Ne emerge che i tratti radicali e riproduttivi sono stati largamente trascurati, impedendo una piena comprensione dei ruoli e della funzionalità delle macrofite. Inoltre, ho evidenziato l’esistenza di lacune geografiche in questo tipo di studi, per cui pochissimi dati sono disponibili per le regioni con la più alta diversità di macrofite, come il Sud America. I rimanenti tre capitoli della tesi riguardano i ninfeidi, e la loro variabilità intraspecifica in risposta alle condizioni ambientali a diverse scale spaziali. Inizialmente ho indagato la risposta di Nuphar lutea a gradienti ambientali (caratteristiche di acqua e sedimento) a scala locale (un singolo lago, Lago di Chiusi, SI). Dopodiché, ho allargato la scala di indagine includendo popolazioni della stessa specie presenti in quattro diversi sistemi lacustri. Complessivamente, 28 popolazioni di N. lutea sono state caratterizzate dal punto di vista funzionale e ambientale, misurando tratti fogliari strutturali e biochimici (e includendo anche tratti genetici e spettrali, si veda il Capitolo III), oltre a parametri di acqua e sedimento. In entrambi gli studi ho osservato una elevata plasticità nei tratti indagati, che risponde significativamente alla qualità del sedimento e dalla conducibilità elettrica, capaci di influenzare le strategie di utilizzo delle risorse. In genere, un livello trofico più alto porta a un aumento della performance nei tratti di N. lutea, ma innesca anche effetti di stress. Ho anche evidenziato come i tratti legati al picciolo sono descrittori importanti della performance di specie come N. lutea, dove il picciolo può rappresentare poco meno della metà della biomassa fogliare. Inoltre, questi studi dimostrano come al variare della scala di osservazione possono variare anche i determinanti ecologici: la profondità dell’acqua può essere un driver chiave della plasticità dei tratti (legati alla dimensione della foglia) alla scala locale, ma tale effetto perde rilevanza a scala regionale. Infine, ho approfondito ulteriormente questi aspetti (vale a dire, le relazioni tra tratti funzionali e determinanti ambientali) quantificando le nicchie funzionali ed ecologiche di quattro specie di ninfeidi: N. lutea, Nymphaea alba, Nymphoides peltata e Nelumbo nucifera. Qui il mio scopo era quello di confrontare le diverse specie, includendo sia taxa nativi che invasivi e specie che mostrano significative tendenze di rarefazione. Da un punto di vista metodologico, ho comparato le informazioni relative alle due nicchie (funzionale ed ecologica) per spiegare i trend osservati nelle popolazioni e descrivere meglio le strategie di utilizzo delle risorse. Ho osservato che queste specie condividono le stesse condizioni ambientali, seppur la specie invasiva N. nucifera tenda ad avere una nicchia ecologica più ampia, ma sono ben distinte nella loro espressione funzionale, in termini di efficienza fogliare. Infatti, ho identificato tre tipi funzionali: i) foglie a strategia altamente acquisitiva, con alta area fogliare specifica (SLA), basso contenuto di sostanza secca (LDMC) e alto contenuto di nutrienti (N. peltata), ii) foglie a strategia acquisitiva con grandi dimensioni, alto contenuto di clorofille e nutrienti, ma con tratti conservativi come alto LDMC e basso SLA (N. nucifera) e iii) tratti intermedi (N. lutea e N. alba). Inoltre, N. alba presenta una plasticità limitata unita a un basso contenuto fogliare di nutrienti, che potrebbe spiegare la progressiva rarefazione di questa specie – e l’elevata sensibilità ai processi di eutrofizzazione di acque e sedimenti. Complessivamente, ho dimostrato come i ninfeidi mostrino una elevata plasticità nei tratti in risposta alle condizioni ambientali, e che questa plasticità permetta loro di sopravvivere in un’ampia varietà di condizioni. Inoltre, l’utilizzo di tratti derivati da misure spettrali o di metriche genetiche aumenta la quantità di informazioni ottenute rispetto ai tratti utilizzati tradizionalmente, ampliando la scala spaziale e temporale osservata. Infine, suggerisco di considerare anche i tratti radicali oltre a quelli fogliari nelle ricerche future, data l’importanza dei sedimenti per le macrofite radicate evidenziata da questa tesi.

Macrophytes are key components of freshwater ecosystems because they fulfil multiple roles and promote the stability of colonized habitats. Compared to terrestrial species, they present peculiar adaptations to live in aquatic ecosystems, and they show a highly plastic response to environmental gradients. However, macrophytes are facing a worldwide decline due to anthropic impact: pollution, habitat degradation, climate change and the introduction of invasive species among major threats. Therefore, it is of crucial importance to better understand how these communities respond to environmental change in order to predict environmental consequences and favor good management policies. Functional traits – any morphological, physiological or phenological characteristic measurable at the individual level, that can influence a plant’s fitness – represent a valuable tool to explore a number of ecological questions related to macrophytes at multiple scales. The aim of this PhD thesis is to collect information on the use of functional traits in the literature, and deepen our understanding of plant-environment interactions, with regard to the resource-use strategies of a group of rooted floating-leaved macrophytes. In Chapter I, I present a review on the use of functional traits in macrophytes studies, considering the last ten years of literature. Nearly 300 papers were analyzed, which covered around a third of the world macrophytes diversity (updated May 15th, 2020). The specific aim of the study was to analyze current research trends and highlight knowledge gaps, in order to provide a synthesis that could direct future research on the topic. I identified four main issues regarding the type of traits that have been used, the geographical knowledge gaps and the attention so far posed to interactions between macrophytes and other organisms. Most of the studies used morphological and productivity traits and were carried out in Europe and Asia. It emerges that roots and reproduction traits have been largely overlooked, hindering a full comprehension of macrophytes roles and functionality in the environment. Also, I evidenced a geographical gap, in which very few studies represent regions with the highest macrophytes diversity in the world, like South America. The remaining three chapters of this thesis focused on nymphaeids and their intraspecific variability in response to environmental conditions at different scales. First, I investigated the functional response of Nuphar lutea to environmental gradients (sediment and water features) at a very local scale (lake-scale). Then, I expanded the scale by including populations of the same species from four lakes systems located in norther and central Italy. A total of 28 N. lutea populations were functionally and environmentally characterized, measuring leaf structural and biochemical traits (including also genetic and spectral traits in Chapter III), and both water and sediment parameters. In both studies I found high traits plasticity, which was driven mainly by sediment quality and electrical conductivity, influencing the plant’s resource-use strategies. Overall, a higher trophic level leads to an increase in N. lutea traits performance, but it also showed signs of a stressful effect. I also highlighted how petiole-related traits are important descriptors of performance for species like N. lutea, where petioles represent nearly half of the leaf biomass. Indeed, these studies demonstrated how different observation scales can lead to different results in terms of main drivers: water depth emerged as a key driver in local leaf traits plasticity (related to leaf size), however at a regional scale the effect of depth was only marginally observed. Finally, I widened the research focus further, by determining the functional and ecological niches of four nymphaeids species: N. lutea, Nymphaea alba, Nymphoides peltata and Nelumbo nucifera. Here, I aimed at comparing different species, including both native and invasive species, and species showing a declining trend, merging the information of both niches to explain observed population trends and better describe these species’ resource-use strategies. I found that these species all share similar ecological conditions, tough invasive species N. nucifera tends to have a bigger ecological niche, but they are clearly distinguished by their functional expression, based on leaves efficiency. In fact, I identified three functional types: highly acquisitive leaves with high specific leaf area (SLA), low leaf dry matter content (LDMC) and high nutrients content (N. peltata), acquisitive leaves with large leaf size and high chlorophylls and nutrients content, though with conservative traits like high LDMC and low SLA (N. nucifera) and intermediate traits (N. lutea and N. alba). Besides, N. alba showed a limited plasticity coupled with low leaf nutrients content, which could explain its declining trend. Overall, I demonstrated that nymphaeids exhibit high traits plasticity in response to environmental conditions, and that this plasticity allows them to persist in a variety of conditions. Moreover, the implementation of traits derived from spectral measures and of genetic metrics increased the information obtained compared to traditional traits widening the spatial and temporal scale observed. Finally, I suggest that future studies should consider root traits as well as leaf traits, given the importance of sediments for rooted macrophtyes highlighted in this thesis.