Visual exploration of natural movies in freely-viewing macaques

Abstract

Nell'ambito di studio del sistema visivo, stimoli semplici come punti o barre luminose hanno storicamente ricoperto un ruolo fondamentale per delineare la struttura dei campi recettivi dei neuroni retinici e corticali. Tuttavia, è raro che l'input sensoriale proveniente dal mondo reale sia composto da pattern semplici e isolati. Sono sempre più numerose le evidenze che sottolineano la necessità di indagare l'elaborazione visiva in contesti di libera visione e con l’ausilio di stimoli naturalistici che, riflettendo la complessità e il dinamismo degli ambienti reali, sono sia più rilevanti da un punto di vista funzionale, che, talvolta, efficaci nell'elicitare l'attività neuronale. Nel presente lavoro, introduciamo un paradigma che permette uno studio ecologicamente rilevante dei meccanismi anatomo-fisiologici dell'elaborazione e dell'attenzione visiva nella via visiva sottocorticale del macaco, dove studi che utilizzano paradigmi di visione naturale sono ancora pochi. Inoltre, in fase preliminare all'acquisizione neurale, abbiamo analizzato il comportamento oculare per verificare se, ed in che misura, questo sia riproducibile tra diverse presentazioni di stesse o differenti clip e se fattori attentivi, sia di alto che basso livello, o il livello generale di engagement attentivo possano avere un'influenza sul comportamento oculare. Dai risultati emerge come l’allocazione dell'attenzione nei primati sia influenzato sia da fattori di alto livello, come la presenza di conspecifici, sia da proprietà di basso livello, come la salienza degli stimoli. Tuttavia, questi fattori determinano solo raramente pattern oculari altamente riproducibili, che sembrano verificarsi principalmente in scene poco complesse e statiche oppure quando il livello di salienza è particolarmente elevato. Inoltre, dalle nostre analisi emerge che, quando il tempo medio di osservazione del video è alto, attenzione e durata dello sguardo tendono ad essere diretti in egual misura verso tutte le categorie di stimolo presentate, mentre quando il tempo in cui lo sguardo rimane focalizzato sul video è solo leggermente superiore rispetto a quando è diretto altrove, gli stimoli che raffigurano conspecifici catturano l'attenzione in maniera più forte e sostenuta rispetto a quanto fatto dagli stimoli non biologici, suggerendo un ruolo prioritario per gli stimoli conspecifici e socialmente rilevanti nel dirigere l'attenzione e i movimenti oculari, superando gli effetti della salienza.

In the study of the visual system, basic artificial stimuli such as spots or bars of light have been instrumental in uncovering the receptive field (RF) structure of retinal and cortical neurons, serving as pivotal milestones in vision research. Yet, the sensory input encountered in realworld scenarios is rarely composed of such isolated simple patterns. A growing body of evidence emphasizes the critical need to investigate visual processing within the context of active natural vision, showing that naturalistic stimuli, mirroring the complexity and dynamism of real-world environments, are not only more functionally relevant but also occasionally more effective in eliciting neuronal responses. Here, we introduce a paradigm that facilitates an ecologically valid exploration of the anatomical and physiological mechanisms of visual processing and attention in the macaque's early vision pathway, where studies utilizing naturalistic paradigms are still lacking. Moreover, in a preliminary phase prior to neural acquisition, we conducted analyses of ocular behavior to verify whether, and to what extent of ocular behavior follows repeatable patterns across repeated presentations of the same vs different clips, and to determine if high- and low-level properties of the stimuli or the overall level of attentional engagement drive the observed variability. The results show that attentional deployment in primates is influenced by both high-level factors, such as the presence of conspecifics, and low-level features, like salience of the stimuli. However, these factors rarely result in highly reproducible ocular patterns, particularly in simple, static scenes or when salience is elevated. Additionally, our examination of attentional engagement levels reveals that while attention and gaze duration tend to be consistent across various content categories when the average looking time towards the movie throughout the session is high, when the time in which the gaze is directed at the video window is slightly higher than when it is directed elsewhere, stimuli featuring primates capture attention more strongly and sustainably compared to non-biological stimuli. This suggests a predominant role for conspecific and socially relevant stimuli in directing attention and eye movements, surpassing the effects of saliency alone.