Role of ventral prefrontal and premotor cortex and basal ganglia in exploiting social and non-social information for action organization

Abstract

Oltre a essere coinvolta in funzioni cognitive di alto ordine, come le funzioni esecutive e la memoria di lavoro, la corteccia prefrontale laterale (LPFC) è una regione funzionalmente eterogenea che svolge un ruolo fondamentale nel consentire ai primati umani e non umani di utilizzare gli indizi contestuali per interagire con l'ambiente sociale (ad esempio, selezionando risposte appropriate e sopprimendo quelle inappropriate). In particolare, studi recenti hanno suggerito che questa capacità potrebbe basarsi sull'interazione tra la parte ventrale della LPFC (VLPF) e altre regioni corticali e sottocorticali, in quanto è stato recentemente dimostrato che le regioni parieto-frontali contenenti neuroni specchio, come l'area premotoria ventrale F5, sono connesse sia a specifiche aree della VLPFC, in particolare le aree 46v e 12r, sia a specifici settori del putamen (Gerbella et al., 2016). Inoltre, è stato dimostrato che le aree 12r e 46v contengono neuroni che rispondono ad azioni osservate e neuroni specchio (Simone et al., 2015, 2017). Nel presente studio, il nostro obiettivo è stato quello di indagare il potenziale coinvolgimento delle aree prefrontali 46v e 12r, dell'area premotoria ventrale F5 e dei settori dei gangli della base connessi a queste aree, nell'organizzazione dell'azione basata su informazioni sociali e non sociali. Per colmare questa lacuna, abbiamo impiegato diverse analisi di popolazione, come la Demixed Principal Component (dPCA) e le analisi di decodifica, per studiare l'attività neurale registrata simultaneamente da questi settori corticali e sottocorticali durante un compito in cui una scimmia doveva pianificare ed eseguire due diverse azioni istruite dallo stimolo presentato, e analizzarlo con. In particolare, gli array multielettrodi impiantati nella corteccia prefrontale coinvolgono un settore piuttosto ampio del VLPF, con uno più caudale (cPF) che coinvolge soprattutto le parti caudali dell'area intermedia 46vr e uno rostrale (rPF) che coinvolge le parti rostrali delle aree intermedie 46vr e 12r. Per i gangli della base, in linea con Gerbella e colleghi (2016), abbiamo impiantato tre array situati a diversi livelli di AP, calcolati rispetto alla commissura anteriore, e definiti come BGa (AC+2), BGm (AC0) e BGp (AC-3). I nostri risultati suggeriscono che i due settori prefrontali sono influenzati principalmente dalle regole del compito piuttosto che da stimoli o azioni specifiche, indicando il loro ruolo nell'organizzazione delle azioni in base agli stimoli contestuali e nella codifica delle informazioni contestuali relative agli obiettivi comportamentali. Le unità registrate nel settore F5 sono state modulate soprattutto durante l'esecuzione dell'azione, il che potrebbe integrare il feedback dei settori prefrontali per eseguire risposte appropriate basate sulle regole del compito, indipendentemente dalle caratteristiche dello stimolo visivo. Le matrici dei gangli basali, in particolare BGm, che si trova in un settore del putamen e riceve connessioni sia da F5 che da VLPF, hanno mostrato un comportamento neurale per lo più simile a quello osservato nel settore premotorio, il che implica un coinvolgimento congiunto nella guida dell'azione. Sono necessarie analisi future per valutare come i singoli neuroni e le popolazioni neurali codificano le varie condizioni (imitazione vs. osservazione), gli obiettivi comportamentali (afferrare vs. toccare) e i tipi di stimoli (biologici vs. non biologici) in diversi periodi di tempo. Ciò contribuirà a risolvere i limiti del nostro studio preliminare, condotto su una singola scimmia. Inoltre, per comprendere il ruolo delle aree prefrontali, premotorie e dei gangli della base nella cognizione sociale sarà necessario studiare i cambiamenti dell'attività neurale durante l'apprendimento e la generalizzazione delle regole del compito.

Beyond being involved in high-order cognitive functions, such as executive functions and working memory, the lateral prefrontal cortex (LPFC) is a functionally heterogeneous region that plays a fundamental role in enabling human and non-human primates to use contextual cues in order to interact with the social environment (for instance, by selecting appropriate responses and suppressing inappropriate ones). In particular, recent studies have suggested that this ability could be based on the interaction between the ventral part of the LPFC (VLPF) and other cortical and subcortical regions, as it was recently demonstrated that parieto-frontal regions containing mirror neurons, such as ventral premotor area F5, are connected both to specific areas of the VLPFC, particularly areas 46v and 12r, and to specific sectors of the putamen (Gerbella et al., 2016). Additionally, areas 12r and 46v have been shown to contain neurons responding to observed actions and mirror neurons (Simone et al., 2015, 2017). In the current study, our aim was to investigate the potential involvement of prefrontal areas 46v and 12r, ventral premotor area F5 and basal ganglia sectors connected to these areas, in the organization of the action based on social and non-social information. To address this gap, we employed different population analyses such as the Demixed Principal Component (dPCA) and decoding analyses, to investigate neural activity simultaneously recorded from these cortical and subcortical sectors during a task in which a monkey was required to plan and execute two different actions instructed by the presented stimulus, and analyzing it with. Specifically, the multielectrode arrays implanted in the prefrontal cortex involve a quite large sector of the VLPF, with a more caudal one (cPF) mostly involving caudal parts of intermediate area 46vr and a rostral one (rPF) involving the rostral parts of intermediate areas 46vr and 12r. For the basal ganglia, in line with Gerbella and coworkers (2016), we implanted three arrays located at different AP levels, calculated with respect to the anterior commissure, and defined as BGa (AC+2), BGm (AC0) and BGp (AC-3). Our results suggests that the two prefrontal sectors are primarily influenced by the task rule rather than specific stimuli or actions, indicating their role in organizing actions based on contextual stimuli and encoding contextual information related to behavioral goals. Units recorded in the F5 sector was mostly modulated during action execution, may integrate feedback from prefrontal sectors to execute appropriate responses based on task rules, regardless of visual stimulus features. Basal ganglia arrays, particularly BGm, which was located in a putaminal sector receiving connections from both F5 and VLPF, exhibited neural behavior which was mostly similar to that observed in the premotor sector, implying joint involvement in action guidance. Future analyses are needed to assess how individual neurons and neural populations encode various conditions (Imitation vs. Observation), behavioral goals (Grasp vs. Touch), and stimuli types (Biological vs. Non-biological) across different time periods. This will help address the limitations our preliminar study, which was conducted on a single monkey. Furthermore, understanding the roles of prefrontal, premotor, and basal ganglia areas in social cognition will also require to investigate changes in neural activity during learning and task rule generalization.