Cortical networks for emotional and motor resonance elicited by facial expressions

Abstract

Facial emotional expressions are one of the primary aspects of behavior through which an emotion manifests itself; hence, their perception has become one of our most refined visual abilities, allowing us to navigate within complex social dynamics, both verbal and non-verbal. The neural substrates underlying this perceptual process involve numerous brain territories, ranging from subcortical structures such as the amygdala to occipital, temporal, and frontal cortical areas. While the anatomical pathways and functional aspects of occipital and temporal territories involved in observing facial expressions have been described in detail for some time, only recently it was investigated the possible role of frontal and insular regions. In particular, a recent study (Del Vecchio et al., 2024), based on a multimodal approach involving electrophysiological recordings, electrical stimulations, and effective connectivity analyses, highlighted the involvement of 8 frontal areas and one insular area in this perceptual process. Based on their connectivity and their role in producing behavioral responses following the perception of emotional facial expressions, these regions were divided into 3 clusters: an emotional cluster, a cognitive-attentional cluster, and a motor cluster. Since the effective connectivity used in the study by Del Vecchio et al. (2024) did not allow defining the anatomical pathways connecting the studied regions, the present study filled this gap by using tractography (DTI). Furthermore, to obtain a broader and more detailed view of the anatomo- functional circuitry of each studied area, their connectivity was also analyzed by using functional resting state (rfMRI), a method that allows the study of the connectivity aspects in a functional perspective. The results showed the involvement of specific bundles and functional networks for each cluster: the cingulum, uncinate, and anterior commissure bundles, and the default mode network characterize the emotional cluster; the inferior fronto-occipital and inferior longitudinal fasciculi, and the fronto-parietal network characterize the cognitive-attentional cluster; and finally, the aslant fasciculus and the somato-motor network characterize the motor cluster. Overall, the results of this thesis suggest that within the context of observing facial expressions, although involved harmoniously and synergistically, these three clusters have relatively distinct roles: the emotional cluster would constitute the neural substrate underlying the emotional resonance that occurs when we observe emotional facial expressions; the motor cluster would constitute the neural substrate underlying exclusively motor resonance occurring when observing facial expressions of both emotional and neutral nature; and finally, the cognitive-attentional cluster would provide contextual information characterizing most social interactions.

Le espressioni facciali emozionali sono uno dei principali aspetti del comportamento mediante cui un’emozione si manifesta, per questo motivo la loro percezione è divenuta una delle nostre abilità visive più raffinate, permettendoci di navigare all’interno di dinamiche sociali complesse sia di natura verbale che non. I substrati neurali alla base di questo processo percettivo coinvolgono numerosi territori cerebrali, a partire da strutture sottocorticali, come l’amigdala, fino ad aree corticali occipitali, temporali e frontali. Se le vie anatomiche e gli aspetti funzionali dei territori occipitali e temporali coinvolti nell’osservazione delle espressioni facciali sono stati descritti già da tempo ed in modo dettagliato, solo recentemente è stato indagato il possibile ruolo delle regioni frontali ed insulari in questo processo percettivo. In particolare, uno studio recente, (Del Vecchio e collaboratori 2024), basato su un approccio multimodale che ha previsto registrazioni elettrofisiologiche, stimolazioni elettriche ed analisi di connettività effettiva, ha evidenziato il coinvolgimento di 8 aree frontali ed una insulare in questo processo percettivo; queste regioni sulla base della loro connettività e del loro ruolo nella produzione delle risposte comportamentali che seguono la percezione delle espressioni facciali emozionali, sono state suddivise in 3 clusters: un cluster emozionale, uno cognitivoattenzionale ed uno motorio. Siccome la connettività effettiva utilizzata nello studio di Del Vecchio e collaboratori (2024) non ha permesso di definire le vie anatomiche che connettono le regioni studiate, nel presente studio, utilizzando la trattrografia, è stata colmata questa lacuna; inoltre, per ottenere una visione più ampia e dettagliata della circuiteria anatomo-funzionale di ciascuna area studiata, la loro connettività è stata analizzata anche mediante la functional resting state, una metodica che permette di studiare aspetti di connettività di natura prettamente funzionale. I risultati hanno mostrato il coinvolgimento per ciascun cluster di specifici fasci e network funzionali: i fascicoli del cingolo, dell’uncinato e della commisura anteriore e il default mode network caratterizzano il cluster emozionale; i fascicoli fronto-occipitale inferiore e longitudinale inferiore e il fronto-parietal network quello cognitivo-attenzionale; e, infine, il fascicolo aslant e il network somato-motorio quello motorio. Nel complesso, i risultati della presente tesi suggeriscono che, nel contesto del fenomeno dell'osservazione delle espressioni facciali, questi tre cluster, sebbene coinvolti in modo armonico e sinergico, abbiano ruoli relativamente distinti: il cluster emozionale costituirebbe il substrato neurale alla base della risonanza emotiva che si verifica quando osserviamo espressioni facciali emozionali, il cluster motorio costituirebbe il substrato neurale alla base della risonanza esclusivamente motoria che si verifica sia quando osserviamo espressioni facciali di natura emozionale che neutre, ed infine il cluster cognitivoattenzionale fornirebbe le informazioni di carattere contestuale che caratterizzano la maggior parte delle interazioni sociali.