Neuronal selectivity for spontaneous yawning in the monkey ventral premotor cortex

Abstract

Yawning is an involuntary and paroxysmal breathing movement mostly characterized by the sequential opening and closing of the mouth. Studies over the past 40 years have shaded light on some brain areas that might be involved in the production of this behavior, and have led to several hypothesis concerning its possible functions. Nonetheless, many aspects of yawning remain still unknown. In the present exploratory study, using wireless recordings and multi-camera systems, we recorded single neurons activity in ventral premotor cortex (PMv) while the monkey yawned and freely moved in a large cage (the NeuroEthoRoom, NER). We found that while most neurons responded during both yawning and other mouth-involving behaviors (yawn-other units), some neurons responded uniquely during yawning (yawn-units). The response of these yawn-units, although being often tuned with the peak in mouth aperture, did not appear to be related to the kinematic of maximal mouth aperture, as instead happened for some yawn-other units. On a population level, neuronal activity during yawning was clearly distinguishable from that related to other observed behaviors. Our findings suggest that in PMv there is a specific encoding for yawning behavior, which might be involved in the at least partial voluntary modulation according to contextual and social factors of a behavior that would otherwise be largely automatic and dependent from subcortical circuits.

Lo sbadiglio è un movimento respiratorio involontario e parossistico caratterizzato principalmente dall’apertura e conseguente chiusura delle fauci. Studi condotti negli ultimi 40 anni hanno fatto luce su alcune aree cerebrali che potrebbero essere coinvolte nell’espressione di questo comportamento, e hanno portato alla formulazione di diverse ipotesi sulle sue possibili funzioni. Ciò nonostante, molti aspetti dello sbadiglio rimangono tuttora ignoti. In questo studio esplorativo, attraverso l’uso di registrazioni wireless e sistemi multi-camera, abbiamo registrato l’attività di singoli neuroni nella corteccia premotoria ventrale (PMv) durante gli sbadigli di una scimmia libera di muoversi in un’ampia struttura (la NeuroEthoRoom, NER). Abbiamo trovato che mentre la maggior parte dei neuroni risponde sia durante lo sbadiglio sia durante comportamenti che coinvolgono la bocca (yawn-other units), alcuni neuroni rispondono unicamente durante lo sbadiglio (yawn-units). La risposta di queste yawn-units, per quanto spesso abbia un timing legato al picco di apertura della bocca, non risulta essere legata alla cinematica della massima apertura della bocca, come invece accade per alcune yawn-other units. A livello di popolazione, l’attività neurale durante lo sbadiglio è risultata essere chiaramente distinguibile rispetto a quella legata ad altri comportamenti osservati. I risultati indicano che in PMv esiste una codifica specifica del comportamento di sbadiglio, che potrebbe essere coinvolta nell’almeno parziale modulazione volontaria in base a fattori contestuali e sociali di un comportamento altrimenti largamente automatico e dipendente da circuiti sotto-corticali.