Seeing and acting behind a barrier : impact on the response of monkey putamen neurons

Abstract

Il putamen è un nucleo ben noto per il suo principale ruolo di mediatore delle funzioni motorie dei gangli della base (BG), costituisce inoltre la principale stazione di input del loop motorio, ricevendo e modulando i segnali corticali, per poi rimandarli indietro al fine di facilitare o inibire un movimento. Recenti studi hanno dimostrato il putamen riceve proiezioni convergenti dalla molte delle aree corticali che formano il mirror neuron (MN) network per le azioni manuali, e che tutte queste regioni mostrano un'attivazione comparabile con quella del putamen durante l'osservazione di azioni manuali, supportando l'ipotesi del coinvolgimento dei BG nel MN network esteso, i quali contribuirebbero a disaccoppiare l'attività dei MN dall'output motorio, al fine di utilizzarla per le funzioni percettive, cognitive e sociali di ordine superiore. Nel presente studio, abbiamo registrato l'attività neuronale di 258 single-units nel putamen del macaco durante il Mutal Action Task (MAT), un paradigma in cui l'animale e lo sperimentatore agiscono sullo stesso oggetto in uno spazio operativo condiviso o, interponendo una barriera trasparente tra l'oggetto e uno degli agenti, agiscono – e osservano l'azione – potendo vedere l'altro agente senza possibilità di interazione. Questo paradigma ci ha permesso di indagare non solo la possibile presenza di risposte mirror, ma anche l’eventuale variazione di queste risposte cambiando la distanza operativa tra l’attore e l'osservatore. Abbiamo trovato dei neuroni che rispondono all'esecuzione dell'azione, all'osservazione dell'azione o ad entrambe. Quest'ultima categoria era la più rappresentata e costituita da neuroni il cui firing rate aumentava o diminuiva in entrambe le condizioni, oppure c’era un inversione del segno della modulazione. In generale, i neuroni eccitati prevalevano durante l'azione e i neuroni inibiti prevalevano durante l'osservazione. Un altro risultato di questo studio è l’aver trovato dei neuroni modulati dalla presenza o dall'assenza della barriera, sia quando l'animale eseguiva l'azione, che quando la osservava. Sebbene preliminari, questi risultati rappresentano una delle prime dimostrazioni empiriche dell'esistenza di neuroni nel putamen specificamente modulati dalle azioni dell'altro, suggerendo che questi neuroni potrebbero codificare la distanza delle azioni potenziali da un punto di vista operativo.

The putamen is a well-known nucleus for its major role in mediating basal ganglia (BG) motor functions and for being the main input station of the motor loop, receiving and modulating cortical signals before sending them back to either promote or inhibit a movement. Recent investigations have shown that the putamen receives convergent projections from the most of the cortical regions that form the mirror neuron (MN) network for hand action, and that all these areas show a comparable activation during the observation of hand actions, supporting the idea that BG were involved in an extended MN network, contributing to decouple MN activity from the motor output, allowing it to be exploitable for high-order perceptual, cognitive, and even social functions. In the current study, we recorded neuronal activity from 258 single-units in the macaque putamen nucleus during a Mutal Action Task (MAT) a paradigm in which the animal and the experimenter act on the same object in a shared operational space or, by interposing a transparent barrier between the object and one of the agents, they act – and observe the action – being able to see the other agent without the possibility of interacting. This paradigm allowing us to investigate not only the possible presence of mirror response, but also how these responses could vary by changing the operational distance within the actor and the observer. We found neurons responsive to action execution, action observation, or both. The latter category was the most represented and made up of units whose firing rate could increase or decrease in both conditions, or flipped the modulation sign. In general, excited neurons prevailed during the action and inhibited neurons prevailed during the observation. Another finding of the present study was the presence of neurons modulated by the presence or the absence of the barrier, both when the animal performed the action, and when he observed it. Despite preliminary, our findings represent one of the first empirical demonstrations of the existence of neurons in the putamen that are specifically modulated by the other’s actions, suggesting that putaminal neurons may encode the distance of potential actions in an operational framework.