Role of monkey prefrontal, premotor cortices and basal ganglia in guiding behavior based on social information

Abstract

La capacità di utilizzare input ambientali e contestuali per l'elaborazione di risposte comportamentali coerenti è di fondamentale importanza per i primati umani e non umani. Tra questi, le informazioni relative all'ambiente sociale sono essenziali per la pianificazione delle azioni. Questo tipo di informazioni deriva principalmente dalla capacità di comprensione delle azioni altrui e dalla conoscenza degli altri. Negli ultimi anni, sono sorte molte evidenze che hanno descritto un particolare meccanismo neurale coinvolto nella codifica delle azioni altrui, definito "Sistema Specchio", il quale sembra svolgere un ruolo cruciale nella comprensione delle azioni altrui essendo costituito da una particolare classe di neuroni definiti “neuroni specchio”. Numerosi studi negli ultimi anni hanno fornito prove della presenza di questo tipo di neuroni in una rete corticale più estesa che comprende la corteccia prefrontale ventro-laterale (VLPF). Sono note aree specifiche di VLPF (12r e 46v) che svolgono un ruolo fondamentale nel guidare il comportamento in base agli input ambientali disponibili e ai processi di diverse tipologie di informazioni visive, quali l'osservazione delle azioni, anche durante un semplice compito passivo in cui alla scimmia non viene richiesto di utilizzare queste informazioni per guidare il comportamento. Inoltre, numerose evidenze neuroanatomiche mostrano che specifici settori del putamen ricevono proiezioni da diverse regioni corticali quali aree premotorie, parietali e prefrontali (contenenti neuroni specchio), ponendo l’interrogativo sulla presenza di neuroni con proprietà “specchio” anche in questa struttura sottocorticale. Sulla base di questo quadro teorico, il presente studio mira a comprendere il ruolo specifico delle diverse regioni cerebrali sopracitate nel collegare le informazioni sensoriali rilevanti ad un output comportamentale associato. I nostri risultati indicano che ciascuno dei settori corticali studiati contiene neuroni che codificano le informazioni rilevanti per l’esecuzione del compito, anche se questo tipo di codice è parzialmente diverso per i vari settori. In particolare, l'attività dei neuroni della corteccia premotoria ventrale (F5) risultano maggiormente attivi durante l'esecuzione dell'azione. I neuroni del settore prefrontale rostrale (12r) rispondono durante tutte le epoche del compito e la loro scarica sembra dipendere fortemente dalla regola comportamentale generale. Mentre i neuroni dell'area prefrontale caudale (46v), hanno un modello generale di attivazione simile a quello del settore più rostrale, ma sono fortemente coinvolti nella codifica dell’azione da eseguire. Infine, i gangli della base (BG) si comportano in modo simile al settore della corteccia prefrontale caudale (46v) e al settore della corteccia premotoria (F5), ma a causa di problemi tecnici incontrati nello studio di questa struttura sottocorticale, sono necessarie ulteriori indagini per valutare con precisione la loro funzione specifica. Complessivamente, questi dati confermano il ruolo di F5 nella guida dell'azione e supportano l'idea che l’area 12r sia coinvolta nel processo di “associative learning”, ovvero nell’associazione della visione di uno stimolo con un comportamento specifico. Mentre l’attivazione dei neuroni registrati nell’area 46v, consentirebbe la creazione di un collegamento tra una codifica più astratta delle regole e il comportamento elicitato.

The ability to use contextual cues for the processing of coherent behavioral responses is fundamental for human and non-human primates. Among those cues, information about the social environment is crucial for action planning. This kind of information mostly derives from the understanding of others’ actions, together with the knowledge about the agents’ identity. In the last years, a large body of evidence described a neural mechanism involved in coding other’s actions, the “Mirror Mechanism”, that is theorized to play a crucial role in action understanding and present in a particular class of cell called mirror neurons. Studies of the last few years provided evidence of the presence of this type of neurons in a more extended network of cortical areas, including the lateral prefrontal cortex. In addition, specific areas of VLPF (areas 12r and 46v) are known to play a fundamental role in guiding behavior based on the contextual cues available as well as to processes many typologies of visual information, such as observation of actions, also during simple passive task in which the monkey is not required to use this information to guide behavioral responses. Therefore, one can hypothesize that the prefrontal cortex exploits social information to guide one’s own behavior. Neuroanatomical evidence show that specific sectors of the putamen receive projections from premotor, parietal and prefrontal cortical mirror areas, raising the question of the presence of neurons with mirror properties also in this subcortical structure. Based on this theoretical framework, in the present study we aimed to the specific role of different brain regions in linking relevant sensory information to an associated behavioral output. Our results indicate that each of the studied cortical sectors contains neurons encoding relevant information for the task accomplishment. This type of code is partially different in the various sectors. In particular, the activity of the neurons of F5 area are most often active during action execution. The neurons of rostral prefrontal areas 46v and 12r discharge in association to most of the task epochs, and in all of them, their discharge strongly depends on the general behavioral rule. The caudal prefrontal area 46v and intermediate area 12r, has a general pattern of activation similar to that of the most rostral sector, but is also strongly involved in coding the specific aspect of motor guidance. The basal ganglia behave similar to the caudal prefrontal and to the premotor sectors, but, due to the technical limitation we encountered in the study of this subcortical structure, further investigations are needed to precisely assess their specific function. Altogether, these data confirm the role of ventral premotor cortex in action guidance, support the idea that the rostral prefrontal cortex is involved in the process of associating a stimulus with a specific behavior, and thus, very likely, participate to associative learning, while the caudal prefrontal cortex, would represent a link between the more abstract coding of rules and their actual behavioral implementation.