Neuronal representations of self and other in the monkey basal ganglia

Abstract

In letteratura è ampiamente noto il ruolo cruciale che le aree motorie corticali rivestono non soltanto nella pianificazione e nell’esecuzione dei movimenti, ma altresì in un’ampia gamma di funzioni percettive, cognitive e sociali di alto livello. Molte delle regioni implicate nel controllo motorio contribuiscono anche alla circuiteria neurale che sottende l’elaborazione dell’azione dell’altro (AON), e recenti evidenze anatomiche hanno sottolineato l’esistenza di una densa connettività anatomo-funzionale tra i nodi corticali di tale network e il nucleo putamen dei gangli della base, delineando l’ipotesi che anche questa struttura sottocorticale collabori alla decodifica dei comportamenti altrui. Per esplorare questa possibilità, abbiamo registrato l’attività di 235 neuroni nel putamen del macaco durante un compito di interazione (MAT), in cui era previsto che l’animale e uno sperimentatore, a turno, afferrassero o osservassero l’altro afferrare con diversi possibili tipi di presa un oggetto collocato in uno spazio operativo comune. La maggior parte dei neuroni registrati era significativamente modulata durante il task e rispondeva all’esecuzione in prima persona (tipologia “self”), all’osservazione dell’azione dell’altro (“other”) o, nella maggior parte dei casi, ad entrambe le condizioni (“self-other”). Durante il movimento attivo erano prevalenti i neuroni che mostravano una facilitazione, mentre nell’osservazione facilitati e soppressi erano ugualmente rappresentati. Tra gli appartenenti alla categoria “self-other”, i più numerosi erano eccitati sia in esecuzione sia in osservazione (“FF”), ma abbiamo registrato anche neuroni inibiti in entrambe le condizioni (“SS”) o modulati in senso opposto a seconda del soggetto agente (“FS” e “SF”). Questi risultati preliminari rappresentano una delle prime prove empiriche dell’esistenza di neuroni specificamente modulati dall’osservazione dell’azione altrui nel putamen, rafforzando l’ipotesi di un suo coinvolgimento nell’AON e mettendo in luce la necessità di indagarne più nel dettaglio l’impatto modulatorio sui nodi corticali del circuito. ​

It is widely accepted that the cortical motor system plays a key role not only in motor control, but in a broad range of advanced perceptual, cognitive, and social functions as well. Areas devoted to action planning and execution largely overlap with an extended action observation network (AON) that underlies the processing of others’ actions, and recent anatomical data revealed that cortical regions contributing to this network send convergent projection to overlapping territories of the putamen nucleus in the basal ganglia, hinting at a possible involvement of this subcortical structure in the coding of others’ observed behavior. We investigated this issue by recording neuronal activity from 235 single-units in the macaque putamen nucleus during a Mutual Action Task (MAT) in which the animal and an experimenter, facing each other and taking turns based on learned contextual cues, were required to reach and grasp – or to observe the other perform the same action – a multi-affordance object placed in a shared operational space. Most of the recorded neurons showed task-related activity and were responsive to either action execution (self type), action observation (other type), or both (self-other type), with units of the latter category being the most abundant. During active movement facilitated neurons prevailed, whereas in observation trials we found a balanced number of excited and inhibited units. Amongst self-other type neurons, the majority was facilitated during both action execution and observation (FF type), but we also recorded a sizeable fraction of cells that were suppressed in both conditions (SS type), or that showed opposite discharge patterns depending on which subject was performing the action (FS and SF type). Our findings constitute one of the first empirical demonstrations of the existence of neurons specifically modulated by others’ observed actions in the putamen, supporting the hypothesis of its involvement in the AON and indicating the need to look into its overall modulatory activity on the functioning of the network’s cortical nodes. ​