Monkey ventral premotor neurons during constrained and freely moving conditions : firing features

Abstract

Studi neurofisiologici sui primati non umani hanno aperto la strada allo studio della relazione tra cervello e comportamento nei primati. Tuttavia, a causa delle limitazioni metodologiche dei setting sperimentali tradizionali altamente controllati, i risultati ottenuti fin’ora sono poco generalizzabili ai contesti di vita quotidiana inficiando la possibilità di sviluppare efficaci brain-machine interfaces per riparare le funzioni cerebrali. In questo studio, abbiamo sviluppato un nuovo approccio per indagare il coinvolgimento della corteccia premotoria ventrale dei primati nel controllo del comportamento in contesti naturalistici. Abbiamo sviluppato un approccio a due fasi, registrando l’attività neurale delle scimmie in una condizione a testa fissa di laboratorio e mentre si muovono liberamente in un vasto recinto (la NeuroEthoRoom, NER), per poter confrontare l’attività degli stessi neuroni nei tradizionali setting sperimentali e durante comportamenti spontanei e naturalistici. A questo scopo abbiamo identificato le epoche temporali con maggiore attività di spike e cercato una loro possibile associazione con i comportamenti studiati nei due contesti (CHR and NER). In entrambe le condizioni abbiamo trovato risposte (burst) in relazione a comportamenti diretti a cibo e oggetti che coinvolgono la bocca e gli arti superiori. Tuttavia, l’attività di burst dei neuroni in relazione a tali comportamenti risulta inferiore nella condizione NER; ciò, insieme all’alta percentuale di burst che non hanno un match con i comportamenti manuali e orofacciali identificati, suggerisce un ampio ed inesplorato coinvolgimento della corteccia premotoria ventrale nel controllo dei comportamenti naturalistici. I risultati dimostrano come questo approccio in due fasi possa aprire la strada a una comprensione ecologicamente valida della relazione tra cervello-comportamento.

Neuroscientific investigations in non-human primates paved the way for a direct investigation of the relationship between brain and behaviours in primates. However, due to highlycontrolled traditional settings limitations, the findings obtained so far may be poorly generalizable to the unconstrained settings of the real life, thus hindering the possibility to develop effective brain machine-interfaces to restore brain functions. In this study, we conceived a novel approach to the investigation of the functioning of primates’ ventral premotor cortex in controlling motor behaviours in naturalistic contexts. We implemented a two-step approach, recording monkey’s neural activity first in a headrestrained laboratory setting (Chair, CHR), and then during a condition in which the animal was left free to move in a large cage (the NeuroEthoRoom, NER), allowing us to compare the findings obtained with classical neurophysiological settings to those obtained on the same neurons recorded during spontaneous naturalistic behaviours. To this aim we identified time epochs with the highest spiking activity (bursts) and looked for their possible match with behaviours in both conditions (CHR and NER). In the CHR and NER conditions we found bursts related to mouth and upper limb behaviours during reach, grasp and bring to mouth actions directed to food or objects. However, we found that neurons burst activity in relation to the above mentioned behaviours in the NER condition is lower; this finding along with the high percentage of bursts that appears not to be matched with identified manual and orofacial behaviours, suggests a broader and still unexplored involvement of the ventral premotor cortex in the motor control of naturalistic behaviour. Our findings demonstrate that a two-step approach can open up new avenues to an ecologically valid understanding of the brain-behaviour relationship.