Extending the lateral grasping network to the mesial wall. Visuo-motor properties of single neurons in area F6 of the macaque’s brain

Abstract

La capacità di “afferrare” gli oggetti si basa su un circuito formato da aree parieto-frontali principalmente locate nelle porzioni dorsolaterali degli emisferi. L’inizio e la successione delle diverse azioni volontarie, invece, richiede anche il contributo delle regioni premotorie mesiali, in particolare l’area pre-supplementaria motoria F6. In questo studio abbiamo registrato neuroni dell’area F6 da due macachi con degli elettrodi lineari multicontatto impiantati cronicamente. L’attività neuronale è stata registrata mentre gli animali eseguivano compiti visuomotori di raggiungimento e afferramento. I risultati dimostrano che i neuroni dell’area F6 sono implicati nel controllo del movimento delle porzioni distali degli arti superiori e alcuni di loro (26%) mostrano specificità visiva e/o motoria per il tipo di oggetto target. I neuroni registrati appaiono formare due popolazioni nettamente distinte, mostrando da un lato attività evocata dalla presentazioni visive dell’oggetto, dall’altro dall’esecuzione motoria dell’afferramento dell’oggetto. Questo comportamento risulta in contrasto con il tipico pattern di attività sostenuto da visivo-a-motorio, o la tipica risposta puramente motoria, registrati nei neuroni di F5 degli stessi animali, durante l’esecuzione dello stesso task. Questi dati, quindi, dimostrano che anche l’area F6 contribuisce all’afferramento di oggetti e suggerisce un’estensione dell’attuale modello corticale dei movimenti di afferramento. Utilizzando anche un compito di osservazione per indagare le proprietà funzionali delle risposte visive all’oggetto, abbiamo trovato un effetto del “tipo di agente”. Nello specifico le riposte alla presentazione dell’oggetto sono state categorizzate in tre gruppi: risposte all’oggetto selettive per la condizione in cui l’animale avrebbe eseguito l’azione, risposte all’oggetto selettive per il target presentato in condizioni in cui un altro agente (sperimentatore) avrebbe eseguito l’azione, risposte evocate dall’oggetto sia quando l’animale, sia quando lo sperimentatore avrebbero eseguito l’azione Proprio questa rappresentazione dell’oggetto condivisa tra i due agenti suggerisce un nuovo meccanismo, non inferenziale, di “mirroring dell’oggetto”. Questo meccanismo, attivando la stessa rappresentazione motoria anche quando l’azione sta per essere eseguita da un altro, potrebbe essere alla base di fenomeni di predizione non-inferenziale.

Grasping relies on a network of parieto-frontal areas lying mostly on the dorsolateral part of the hemispheres. However, the initiation and sequencing of voluntary actions also requires the contribution of mesial premotor regions, particularly the pre-supplementary motor area F6. Here, we recorded neurons from area F6 of two monkeys with chronic linear multi-shank neural probes during reaching-grasping visuomotor tasks. We showed that F6 neurons play a role in the control of forelimb movements and some of them (26%) exhibit visual and/or motor specificity for the target object. Interestingly, area F6 neurons form two functionally distinct populations, showing either visually-triggered or movement-related bursts of activity, in contrast to the sustained visual-to-motor activity displayed by ventral premotor area F5 neurons recorded in the same animals and with the same task. These findings demonstrate that F6 makes a specific contribution to object grasping and suggest to extend existing models of the cortical grasping network. Furthermore using also an observation task and investigating properties of visuomotor and visual neurons to object presentation we found an agent effect for object-related neurons. In particular object responses have been classified in: selectively encoding for objects presented as monkey’s target, selectively encoding another’s agent target or encoding the target for either monkey or another’s agent action in a similar way. This shared representation of objects suggests a new, non-inferential, “object-mirroring” mechanism through which observers could accurately predict others’ impending action by recruiting the same motor representation they would activate if they were to act upon the same object in the same context.