Criticality hypothesis in the brain: from neutral theory to self-organisation and synchronisation

Abstract

Many biological systems show spatial and temporal long range correlations, high sensitivity to stimuli and the ability to adapt to perform a wide variety of complex tasks. This observation suggested the hypothesis that they might be operating close to the critical point of some phase transition, that would confer them an optimal trade-off between robustness (resilience to external perturbations, a property of ordered phases) and flexibility (responsiveness to external stimuli, a property of disordered phases). This hypothesis was proposed also for neural networks, in particular after an experiment of 2003, where rodent neocortex electrical activity was measured with unprecedented spatial and temporal resolution, allowing to recognize clusters of activity and paving the way to the definition of neuronal avalanches, which, under physiological conditions, show power-law distributed sizes and durations. The debate on the hypothesis that scale-invariant neural avalanches are a symptom of criticality is fully on-going and in this PhD thesis it is tackled in detail, from a simple and unifying perspective. We evidence that some of the most celebrated neurophysiologically-inspired models reproduce empirically measured avalanche distributions, not as a consequence of the alleged criticality toward which the system self-organizes, but as a result of a neutral principle: each cascade of events has the same probability to shrink or expand as the other coexisting ones. Moreover, we highlight that the experimental protocol for the measure of avalanches hides an approximation on the evaluation of the causality of registered events, which must be taken into account. Neuronal signals are composed by the alternation of high and low activity periods named “Up and Down states”. This bistable behavior suggests to analize the possibility that a system self-organizes to a first-order —rather that second-order— phase transition. Following the footprints of the study of Self-Organised Criticality (SOC), we develop a general theory for the auto-organisation to a phase coexistence point, showing aspects of scale-invariance in combination with anomalous events, which involve the whole system. This new paradigm is candidate to find realisations in many fields. Often, within the debate on the criticality hypothesis in the brain, the phases between which the putative transition occurs are not completely clear. The common reference to SOC and Branching Process implies an absorbing/active phase transition, but such states would not have a clear counterpart in any eventual pathological conditions. A parsimonious approach a la Landau-Ginzburg allows us to create a neat physiologically-inspired theory, with a reduced number of parameters, that shows a synchronization phase transition —more plausible from a biologic point of view— at which (following the experimental protocol) we measure neuronal avalanches that reproduce many aspects of the experimentally measured ones. Moreover we analyse in detail a mechanism for the generation of scale-invariant neuronal avalanches proposed in literature as an alternative to criticality and based on the “balance” between excitation and inhibition. The role played by the various ingredients (deterministic dynamics, demographic noise and thermal noise) is clarified, making use of numerical experiments as well as analytic techniques. Lastly we present an analytic super-universal approach (including at least 4 different universality classes) for the calculation of avalanche distribution exponents in systems with absorbing states.

L’osservazione che spesso i sistemi biologici mostrano correlazioni a lungo raggio sia a livello spaziale che temporale, che sono in grado di rispondere a una vasta gamma di stimoli e sono capaci di adattarsi per compiere una grande varietà di funzioni ha suggerito l’ipotesi che essi operino nelle vicinanze del punto critico di una transizione di fase, che conferirebbe loro un bilancio ottimale tra robustezza (stabilità rispetto a perturbazioni esterne, proprietà tipica delle fasi ordinate) e flessibilità (capacità di rispondere agli stimoli ambientali, proprietà tipica delle fasi disordinate). Questa ipotesi si è affermata anche nel campo delle reti neurali, in particolare a seguito di un esperimento cardine del 2003, nel quale l’attività elettrica della neocorteccia di roditori è stata misurata con risoluzioni spaziale e temporale tali da riconoscere dei cluster di attività. Questo ha portato alla definizione delle cosiddette valanghe neuronali, le quali presentano, in condizioni fisiologiche, taglie e durate distribuite secondo leggi a potenza. Il dibattito sull’ipotesi che l’invarianza di scala in queste distribuzioni sia un sintomo di criticalità è ancora aperto e in questo lavoro di tesi viene investigato in dettaglio, partendo da principi semplici e cercando di unificare vari modelli esistenti in letteratura. Questo lavoro evidenzia che alcuni modelli di ispirazione neurofisiologica, riproducono le distribuzioni delle valanghe misurate empiricamente, non come conseguenza della supposta criticalità verso cui il sistema si organizza, ma bensì in conseguenza di un principio di neutralità tra le cascate di eventi, ognuna delle quali ha la stessa probabilità di espandersi rispetto alle altre. Inoltre permette di sottolineare come il protocollo sperimentale di misura delle valanghe sottintende un’approssimazione nella valutazione della causalità degli eventi registrati, che va tenuta presente. I segnali neuronali sono strutturati in un susseguirsi di stati ad attività molto alta o molto bassa (“Up and Down states”). Questo comportamento bistabile suggerisce di analizzare la possibilità che un sistema si auto-organizzi in un punto di transizione non del secondo, ma del primo ordine. Ripercorrendo le tappe dello studio della criticalità auto-organizzata (SOC), viene sviluppata una teoria generale per l’auto-organizzazione ad un punto di coesistenza di fase, che mostra invarianza di scala in combinazione con eventi anomali che coinvolgono l’intero sistema ed è candidato a trovare realizzazioni in vari campi di ricerca. Spesso in alcune istanze del dibattito sull’ipotesi della criticalità nel cervello, non è specificato chiaramente quali sono le fasi tra cui avviene la transizione e il comune riferimento alla SOC o al Branching Process implica una transizione tra stato assorbente e stato attivo, i quali non hanno un riscontro nitido in eventuali condizioni patologiche. Un approccio minimale alla Landau-Ginzburg ci permette di creare una teoria semplice e con un numero ridotto di parametri, ma fondata su basi fisiologiche, che mostra una transizione di fase di sincronizzazione —più verosimile da un punto di vista biologico—, in corrispondenza della quale misuriamo (secondo il protocollo sperimentale) valanghe che riproducono molti dei comportamenti osservati negli esperimenti. Viene inoltre analizzato in dettaglio un meccanismo proposto in letteratura come alternativa alla criticalità per la generazione di valanghe neuronali invariati di scala, originato dal “bilancio” tra eccitazione e inibizione. Il ruolo delle varie componenti del modello (dinamica deterministica, rumore demografico e rumore termico) viene spiegato, con l’ausilio di esperimenti numerici e tecniche analitiche. Infine viene presentato un approccio analitico super-universale (comprendente almeno 4 classi di universalità) per il calcolo degli esponenti delle distribuzioni di valanghe in sistemi con stati assorbenti.