Processing emotions in children with Moebius syndrome. A behavioral and thermal imaging study

Abstract

According to the “facial feedback hypothesis”, the proprioceptive feedback from facial muscles while mimicking face movements is crucial in regulating emotional experience. Facial mimicry, intended as a spontaneous reaction of individuals when observing emotional faces, plays a key role in understanding others’ facial expression of emotions. Studies on facial expression processing and emotion understanding have revealed that the neuronal bases of facial mimicry are underpinned by a mirror mechanism, named “mirror neuron system” (MNS), which is active during both observation and imitation of facial expressions. The emotion recognition process is therefore based on the activation in the observer of a neural motor representation similar to that present in the observed one. In addition to this, a tight connection between motor and autonomic responses has been proposed. Neuroimaging studies, in fact, showed that the observation and first-person experience of an emotional state involve a more widespread network composed of the anterior insula, the anterior cingulate cortex and the amygdala, whose functions are strictly associated with the processing of the emotional valence of stimuli and to visceromotor responses to emotions. Individuals with deficits in the motor programs involved in expressing emotions could therefore be impaired in the face-based recognition process or, according to simulation theories, in responding to emotional stimuli through the activation of similar somatomotor and visceromotor responses. In this regard, Moebius syndrome (MBS) patients represent an optimal model to test this hypothesis. MBS is a rare congenital neurological disorder affecting the VI and VII cranial nerves, resulting in facial paralysis. MBS patients are therefore unable to perform any sort of facial movement, or, depending on the severity of the damage, have extensive deficits in the motor control of facial muscles. The aim of this doctoral thesis was to investigate emotional processing in MBS children. Physiological measurements were performed by means of a functional infrared thermal imaging (fIRT), a dynamic, contactless, non-invasive method that allows to map bodies’ skin temperature distribution in order to quantify autonomic nervous system (ANS) responses to emotional stimuli. The first study highlighted that MBS children (mean age = 5.5) display lower scores of emotion recognition and exhibit a weaker thermal response to emotional (video cartoon) stimuli than healthy children of comparable age. The second study showed that children with MBS (mean age = 9.0) do not show differences in response times on emotion recognition, however they perform a higher number of errors in labelling the facial expressions than age and gender matched controls. The third study confirmed that MBS children (mean age = 8.7) have difficulties in categorizing emotions presented as dynamic facial expressions, and revealed that, unlike controls, they are characterized by a lower thermal response to emotional faces than to neutral faces. Overall, these findings support embodied simulation theories, according to which the motor control of the facial musculature and the facial peripheral feedback are critical for emotional expression recognition. In addition, impairments of facial movements can attenuate the intensity of emotional experience both when stimuli represent a more general emotional context, as the one depicted by animated video cartoons, and when a more specific type of stimuli (i.e. faces displaying different emotions) is presented. The differences in thermal responses between MBS patients and controls are probably ascribed to a differential and diminished activation of the autonomic responses associated to emotions.

Secondo la “facial feedback hypothesis”, il feedback propriocettivo ricevuto dai muscoli facciali nell’imitare i movimenti del volto è cruciale nel regolare l’esperienza emotiva. La mimica facciale, intesa come risposta spontanea quando si osservano volti emotivi, ha un ruolo chiave nella comprensione delle espressioni facciali. Studi sull’elaborazione delle emozioni hanno rivelato che le basi neurali della mimica facciale sono costituite da un meccanismo “mirror”, il “sistema dei neuroni specchio” (MNS), attivo durante l’osservazione e l’imitazione delle espressioni facciali. Il processo di riconoscimento emotivo si basa quindi sull’attivazione, nell’osservatore, di una rappresentazione motoria simile a quella presente nella persona osservata. Inoltre, è stata proposta una relazione tra le risposte del sistema motorio e del sistema autonomico. Studi di neuroimaging mostrano che l’osservazione e l’esperienza di uno stato emotivo coinvolgono una rete neurale molto più estesa costituita da insula anteriore, corteccia cingolata anteriore e amigdala, le cui funzioni sono connesse con risposte viscero-motorie alle emozioni. Gli individui con deficit nei programmi motori implicati nell’espressione delle emozioni potrebbero essere deficitari nel processo di riconoscimento emotivo basato su espressioni facciali o, in base alle teorie di simulazione, nelle risposte a stimoli emotigeni attraverso l’attivazione di risposte di tipo somato-motorio e viscero-motorio. In proposito, i pazienti colpiti da sindrome di Moebius (MBS) rappresentano un modello ottimale per testare questa ipotesi. La MBS è una malattia neurologica congenita rara che colpisce i nervi cranici VI e VII, traducendosi in paralisi facciale. I pazienti con MBS quindi non possono compiere alcun tipo di espressione facciale o, in base alla severità del danno, mostrano deficit estesi nel controllo motorio dei muscoli facciali. L’obiettivo di questa tesi è stato quello di studiare il processamento emotivo in bambini colpiti da MBS. Le registrazioni fisiologiche sono state effettuate mediante una termocamera a raggi infrarossi (fIRT), una tecnica dinamica e non invasiva che permette di mappare la distribuzione della temperatura cutanea dei corpi così da quantificare le risposte del sistema nervoso autonomo (SNA) a contesti emotivi. Il primo studio ha evidenziato che i bambini con MBS (età M = 5.5) ottengono punteggi inferiori nel test di riconoscimento emotivo e mostrano una risposta termica minore a stimoli emotivi (cartoni animati) rispetto a controlli della stessa età. Il secondo studio ha mostrato che i bambini colpiti da MBS (età M = 9.0) non presentano differenze nei tempi di risposta durante il test di riconoscimento emotivo, ma compiono più errori nell’associare le espressioni facciali a un’etichetta a differenza di controlli di simile età e genere. Il terzo studio ha confermato che i bambini con MBS (età M = 8.7) presentano difficoltà nel categorizzare le emozioni presentate sotto forma di espressioni facciali dinamiche e che gli stessi, a differenza dei controlli, mostrano una risposta termica meno pronunciata alle espressioni facciali emotive piuttosto che ai volti neutri. Nel complesso, questi risultati supportano le teorie di “simulazione incarnata”, secondo cui il controllo motorio della muscolatura facciale e il feedback periferico facciale sono cruciali per il riconoscimento delle espressioni emotive. Inoltre, i deficit nel compiere movimenti facciali possono attenuare l’intensità dell’esperienza emotiva sia quando gli stimoli rappresentano un contesto emotivo più generico (i.e. cartoni animati) sia quando viene mostrato una tipo di stimolo più specifico (i.e. volti che esprimono svariate emozioni). Le differenze nelle risposte termiche tra pazienti e controlli probabilmente sono da attribuire a una differente e ridotta attivazione delle risposte autonomiche associate alle emozioni.