Pleasant sweeping grooming touch in rhesus monkey: effects on autonomic nervous system and its codification in posterior insular and secondary somatosensory cortex

Abstract

Il tatto assume un'importanza fondamentale nella vita quotidiana, in quanto ci permette di discriminare le caratteristiche fisiche di un oggetto specifico, di identificarlo e di eventualmente integrare le suddette informazioni tattili con informazioni provenienti da altri canali sensoriali. Questa è la componente sensoriale-discriminativa del tatto. Tuttavia quotidianamente il tatto assume un ruolo fondamentale durante le diverse interazioni sociali, positive, come quando abbracciamo o accarezziamo una persona con cui abbiamo un rapporto affettivo e negative, per esempio quando allontaniamo una persona estranea dal nostro spazio peri-personale. Questa componente è la cosiddetta dimensione affettiva-motivazionale, la quale determina la codifica della valenza emotiva che l'interazione assume. Questa componente ci permette di creare, mantenere o distruggere i legami sociali in relazione al significato che il tocco assume durante l'interazione. Se per esempio riceviamo una carezza da un familiare, questa verrà percepita come piacevole e assumerà un significato affiliativo. Questo tipo di tocco è comunente definito come Tocco Sociale (Social Touch). Gli aspetti discriminativi del tatto sono stati ben caratterizzati, in quanto storicamente, il ruolo del tatto è stato considerato quello di discriminare le caratteristiche di ciò che viene toccato, mentre gli aspetti affettivi sono stati solo recentemente indagati considerando la loro importanza nelle interazioni sociali. Il tocco statico responsabile dell'aspetto discriminante attiva a livello della pelle le grandi fibre mieliniche (Aβ), modulando a livello del sistema nervoso centrale le cortecce sensoriali, sia primarie che secondarie. Questo permette la codifica a livello del sistema nervoso centrale delle caratteristiche fisiche oggettive degli oggetti toccati. Studi riguardanti le caratteristiche del tocco affiliativo sociale hanno messo in evidenza che suddetta stimolazione tattile 1) è un particolare tocco dinamico che avviene sul lato peloso delle pelle con una velocità di 1-10 cm/sec; 2) attiva le fibre amieliniche (fibre CT o C-LTMRs); 3) induce positivi effetti autonomici, ad esempio la diminuzione della frequenza cardiaca e l'aumento della variabilità della frequenza cardiaca; e 4) determina la modulazione di regioni cerebrali coinvolte nella codifica del significato affiliativo dello stimolo sensoriale periferico, in particolare la corteccia insulare. Il senso del tatto, con le sue due dimensioni discriminativa e affiliativa, è quotidianamente usato non solo negli esseri umani, ma anche tra i primati non umani. Infatti, tutti i primati non umani utilizzano la componente discriminativa del tatto per identificare gli oggetti e il cibo e l'aspetto emotivo durante le interazioni sociali, sia negative come durante un combattimento, che positive, come durante i comportamenti affiliativi tra cui il grooming. I meccanismi di codifica della componente discriminativa dei primati non umani sono simili a quelli umani. Tuttavia, si conosce ben poco dei meccanismi alla base della codifica del tocco piacevole affiliativo. Pur essendo ben noto che i meccanorecettori amilienici C-LTMRs sono presenti anche sul lato peloso della pelle dei primati non umani, attualmente non ci sono studi riguardanti la correlazione tra il tocco piacevole e la loro modulazione, come invece è stato ampiamente dimostrato nell'uomo. Recentemente è stato ipotizzato (Dunbar, 2010) il ruolo delle fibre C-LTMRs durante il grooming, in particolare durante il cosiddetto swepping. Il grooming è costituito da due azioni motorie, lo sweeping e il picking che vengono eseguite in modo ritmico. Durante lo sweeping la scimmia agente muove il pelo della scimmia ricevente con un movimento a mano aperta, per poter vedere il preciso punto della pelle dove eseguire il picking, ovvero dove prendere la pelle a livello della radice del pelo con le unghie dell'indice e del pollice e tirare per rimuovere parassiti o uova di parassiti e ciò che è rimasto incastrato nel pelo. Oltre il noto ruolo igenico, il grooming sembra avere anche una importante funzione sociale affiliativa. Come la carezza nella società umana, cosi il grooming tra i primati non umani è considerato un comportamento. Secondo l'ipotesi di Dunbar l'attivazione delle C-LTMRs avverrebbe durante lo sweeping e questo porta a supporre che lo sweeping, come la carezza umana, costituisca una componente affiliativa del grooming, determinando quindi a contribuire alla sua codifica come comportamento sociale. Fino ad ora non vi è però alcuna prova diretta a sostegno di questa ipotesi. In particolare, 1) la velocità cui viene eseguito lo sweeping è compatibile con la velocità di attivazione delle fibre CT nell'uomo e quindi con la velocità tipica della carezza piacevole di carattere sociale affiliativo (1-10 cm/sec)?; 2) lo sweeping induce la stessa modulazione del sistema nervoso autonomo in direzione della modulazione del sistema vagale, come il tocco piacevole nell'uomo, attraverso l'attivazione delle fibre CT?; 3) lo sweeping modula la corteccia insulare, cosi come il tocco piacevole viene codificato come affiliativo nell'uomo mediante le proiezioni delle fibre CT a livello dell'insula posteriore? Lo scopo del presente lavoro è quella di testare l'ipotesi di Dunbar sopra citata, cercando quindi di rispondere alle suddette domande. Le risposte potrebbero consentire di ipotizzare la somiglianza tra lo sweeping, caratteristico del comportamento affiliativo di grooming tra i primati non umani e la carezza. In particolare, abbiamo eseguito 4 studi pilota. Nello Studio 1 abbiamo valutato la velocità con cui viene eseguito lo sweeping tra scimmie Rhesus, mediante una analisi cinematica di video registrati tra un gruppo di scimmie Rhesus. Negli Studi 2 e 3 abbiamo valutato gli effetti sul sistema nervoso autonomo dello sweeping eseguito dallo sperimentatore su una scimmia Rhesus di sesso maschile in una tipica situazione sperimentale. La stimolazione tattile è stata eseguita a diverse velocità, in accordo con i risultati dello Studio 1 e degli studi umani che hanno dimostrato la velocità ottimale e non ottimale per l'attivazione delle C-LTMRs. In particolare, nello Studio 2 abbiamo misurato la frequenza cardiaca e la variabilità di questa, come indice della modulatione vagale, mentre nello Studio 3 abbiamo valutato gli effetti dello sweeping sul sistema nervoso autonomo in termini di variazioni di temperatura del corpo, nello specifico a livello del muso della scimmia. Infine, nello Studio 4 abbiamo studiato il ruolo della corteccia somatosensoriale secondaria e insulare nella codifica dello sweeping. A questo scopo abbiamo eseguito registrazioni di singoli neuroni mentre la medesima scimmia soggetto sperimentale dello Studio 2 e 3, riceveva lo sweeping a due velocità, una ottimale per l'attivazione delle C-LTMRs secondo gli studi umani e i risultati dei tre studi sopra citati, ed una non ottimale. I dati preliminari ottenuti, dimostrano che 1) (Studio 1) lo sweeping tra scimmie Rhesus viene eseguito con una velocità media di 9.31 cm/sec, all'interno dell'intervallo di attivazione delle fibre CT nell'uomo; 2) (Studio 2) lo sweeping eseguito dallo sperimentatore sulla schiena di una scimmia Rhesus di sesso maschile in una situazione sperimentale determina una diminuzione della frequenza cardiaca e l'aumento della variabilità della frequenza cardiaca se eseguito alla velocità di 5 e 10 cm/sec. Al contrario, lo sweeping eseguito ad una velocità minore di 1 cm/sec o maggiore di 10 cm/sec, determina l'aumento della frequenza cardiaca e la diminuzione della variabilità di questa, quindi il decremento dell'attivazione del sistema nervoso parasimpatico; 3) (Studio 3) lo sweeping eseguito dallo sperimentatore sulla schiena di una scimmia Rhesus di sesso maschile in una situazione sperimentale determina l'aumento della temperatura corporea a livello del muso della scimmia se eseguito alla velocità di 5-10 cm/sec. Al contrario, lo sweeping eseguito ad una velocità minore di 5 cm/sec o maggiore di 10 cm/sec, determina la diminuzione della temperatura del muso; 4) (Studio 4) la corteccia somatosensoriale secondaria e la corteccia insulare posteriore presentano neuroni selettivamente modulati durante lo sweeping eseguito ad una velocità di 5-13 cm/sec ma non neuroni selettivi per la codifica della velocità dello sweeping minore di 5 cm/sec. Questi risultati supportano l'ipotesi di Dunbar relativa al coinvolgimento delle fibre CT durante lo sweeping. Infatti i dati mettono in luce che lo sweeping viene eseguito con una velocità (9.31 cm/sec), simile a quella di attivazione delle fibre CT nell'uomo (1-10 cm/sec), determina gli stessi effetti fisiologici positivi in termini di frequenza cardiaca (diminuzione) e variabilità della frequenza cardiaca (incremento) e la modulazione delle medesime aree a livello del sistema nervoso centrale (in particolare la corteccia insulare). Inoltre, abbiamo dimostrato per la prima volta che suddetta stimolazione tattile determina l'aumento della temperatura del muso della scimmia. Il presente studio rappresenta la prima prova indiretta dell'ipotesi relativa alla modulazione del sistema delle fibre C-LTMRs durante lo sweeping e quindi della codifica della stimolazione tattile piacevole affiliativa a livello del sistema nervoso centrale ed autonomo, nei primati non umani. I dati preliminari qui presentati evidenziano la somiglianza tra il sistema delle fibre CT dell'uomo e del sistema C-LTMRs nei primati non umano, riguardanti il Social Touch. Nonostante ciò abbiamo riscontrato alcune discrepanze tra i risultati da noi ottenuti e quelli invece ottenuti dagli studi umani. La velocità media dello sweeping è di 9.31 cm / sec, rasente il limite superiore dell’intervallo di velocità che attiva le fibre CT nell'uomo. Inoltre, gli effetti autonomici positivi, in termini di battito cardiaco, variabilità della frequenza cardiaca e temperatura a livello del muso, sono stati evidenziati durante lo sweeping eseguito con una velocità di 5 e 10 cm/sec, quindi al limite superiore dell’intervallo ottimale che attiva le fibre CT nell’uomo. Al contrario, lo sweeping eseguito con una velocità inferiore a 5 cm/sec e superiore a 10 cm/sec determina effetti fisiologici negativo. Infine, la corteccia insula sembra essere selettivamente modulata dallo stimolazione eseguita alla velocità di 5-13 cm/sec, ma non 1-5 cm/sec. Quindi, gli studi sul sistema delle fibre CT nell’uomo hanno dimostrato che la velocità ottimale è 1-10 cm/sec, mentre dai nostri risultati la velocità ottimale sembra essere 5-13 cm / sec. Quindi, nonostante l'omologia tra il sistema delle fibre CT nell'umano deputato alla codifica del tocco piacevole affiliativo ed il sistema delle fibre C-LTMRs nei primati non umani, ulteriori studi saranno necessari per definire con maggiore precisione la velocità ottimale di attivazione delle fibre C-LTMR e per dimostrare direttamente la loro attivazione durante lo sweeping, mediante la misurazione diretta della loro modulazione. Studi in questa direzione potranno confermare l'omologia tra lo sweeping in qualità di tocco affiliativo piacevole tra i primati non umani e la carezza tra gli uomini. Infine, il presente studio potrebbe essere un importante punto di partenza per esplorare il meccanismo evolutivo dietro la trasformazione dello sweeping tra primati non umani, azione utilitaria eseguita durante il grooming, a carezza, gesto puramente affiliativo tra gli uomini.

The sense of touch assumes a critical importance in daily life, since allow us to discriminate and to haptically explore and identify objects, integrating or not with other sensory information. This is the sensory-discriminative aspect of the touch. Nevertheless we also used the sense of touch during many social interactions, both positive, e.g. to caress a familiar person, and negative, e.g. to move away a stranger person. This aspect of the touch is the motivational-affective dimension, that determines the codification of the emotional valence and the meaning of the tactile interaction. This component allow us to create and maintain social bonds in relation to the meaning that the touch assumes. If a familiar person caress us we perceive this touch as pleasant and encode it as affiliative. This positive affective touch is commonly define as Social Touch. The discriminative aspects of touch have been well-studied, since historically, the role of the touch has been consider discriminative, while the affective aspects have only recently been investigated, even its importance in the social interaction. The static touch responsible of the discriminative aspect activates the large myelinated low threshold mechanoreceptors (LTMRs) and modulates both primary and secondary sensory cortices. This allows the codification at level of the central nervous system of the touched objects characteristics. Instead, the affiliative touch in humans is a dynamic touch occurred on the hairy side of the skin with a velocity of 1-10 cm/sec and activates the C unmyelinated low threshold mechanoreceptors (CT fibers or C-LTMRs). This dynamic tactile stimulation determines positive physiological effects, e.g. decrement of heart rate (HR) and increment of heart rate variability (HRV), and the modulation of brain regions involved in the coding of the affiliative valence of the sensory peripheral stimulation. In particular, the posterior insular cortex has a central role in processing gentle touch following activation of CT fibers. The sense of touch with its two dimensions is present not just among humans, but also among non-human primates. In fact, all non-human primates used the discriminative aspect of the touch to identify objects and food and the emotional aspect during the social interactions, both negative as fight and positive, as grooming. The mechanisms of the codification of the discriminative component in non-human primates are similar to the humans ones. Nevertheless, the state of art related the mechanisms behind the codification of pleasant touch in non-human primates is very poor. It is well known that the C-LTMRs are present also in the hairy side of the skin of non-human primates, but nowadays there are any studies related the correlation between the C-LTMRs and the pleasantness, as in humans. Recently it was proposed (Dunbar, 2010) the role of C-LTMRs during the sweeping occurred during allogrooming. Like gentle caress for humans, in the same way allogrooming, is a social affiliative behavior for non-human primates. The sweeping is the hand action that the agent monkey perform during grooming to move the fur of the receipt monkey in order to see the site of skin to be picked and remove ectoparasites and vegetation trapped in the fur. The sweeping is therefore similar to the human caress, but performed with the unique aim to move the fur and clean it. Instead, the human caress is an affiliative gesture. According to the hypothesis of the C-LTMRs’ role in the sweeping, this action should have not just hygienic function but also an affiliative meaning, as caress in human. Nevertheless, up to now there is no direct evidence in support of this hypothesis, therefore 1) is the velocity of the sweeping among monkeys inside the optimal range of 1-10 cm/sec that activate the CT fibers, as affiliative caress in humans?; 2) are the effects of autonomous nervous system of the sweep similar to those of human caress?; 3) is insular cortex modulated and involved in the codification of the affiliative aspect of the sweep, as during pleasant touch in humans? The aim of the present work was to answer to those questions, investigating different aspects of the sweeping in non-human primates, in particular in Rhesus monkeys. The answers could allow to speculate the similarity of the monkeys pleasant sweeping and the humans gentle caress. In particular, we investigated the following aspects. In the Study 1 we evaluated the velocity of real sweeping with a preliminary kinematic analysis from videotapes recording in a group of free ranging Rhesus monkeys. In the Studies 2 and 3, we investigated the autonomic effects of the sweep while in the Study 4 the codification of sweeping at central nervous system level. In the Studies 2, 3 and 4 the sweep was performed by experimenter with different speeds to a male Rhesus monkey in a typical experimental situation, i.e. in the laboratory, seated in the primate chair with the head fixed. The speeds were chosen in relation to the optimal and non-optimal velocities of the activation of CT fibers in humans and taking into account also the results of Study 1 therefore the velocity of real sweep that should be pleasant for the monkey. In particular, we tested the autonomic responses in term of HR and HRV, as index of vagal modulation (Study 2), and in term of nose skin temperature (Study 3). Finally, in the Study 4 we studied the role of the secondary somatosensory cortex and of the disgranular and granular insular cortex in the codification of the sweeping. The preliminary data here presented show that 1) (Study 1) the velocity of sweeping grooming touch among free ranging monkeys is in the range of the optimal velocity (1-10 cm/sec) to activate the CT fibers in humans (9.31 cm/sec); 2) (Study 2) a sweep on the back of a male Rhesus monkey performed with velocities of 5 cm/sec and 10 cm/sec determined a decrement of the HR and increment of the HRV; 3) (Study 3) the sweep on the back of a male Rhesus monkey occurred with a velocity in the range of 5-10 cm/sec determined the increment of the nose skin temperature, and 4) (Study 4) the sweep performed with a velocity in range 5-13 cm/sec, but not 1-5 cm/sec, determined the modulation of both insular and secondary somatosensory cortices. These results support the Dunbar’s hypothesis above mentioned related the involvement of CT fibers during sweeping grooming. In fact, this motion is performed at similar velocity of pleasant human touch that activates CT fibers (1-10 cm/sec), determines the same positive physiological effects in terms of HR (decrement) and HRV (increment) and the modulation of same brain regions (the insular cortex). Furthermore for the first times we investigated the effect of pleasant touch on the body temperatures, underlined that the pleasant sweep determines the increment of the monkey’s nose skin temperature. The present study represents the first indirect evidence of the hypothesis related the modulation of CT fibers system during pleasant sweeps, and of the representation of the affiliative gentle sweeping at both autonomic and central nervous system in non-human primates. These preliminary data highlight the similarity between human and non-human primates social touch system. Nevertheless, we found some discrepancy with human studies. In fact, the mean velocity of the real sweeping is of 9.31 cm/sec, almost the upper limit (10 cm/sec) of range of speed that activates human CT fibers. Moreover, the positive autonomic effects, in terms of HR, HRV and nose skin temperature was obtained during the human sweep performed with velocities of 5 and 10 cm/sec, therefore at the upper limit of the optimal range that activates the human CT fibers. On the contrary, the sweep performed with velocities lower than 5 and higher than 10 cm/sec determined negative physiological effect. At central nervous system level, the insular cortex was selectively modulated during the sweep performed with velocity in the range 5-13 cm/sec. Human studies demonstrated that the optimal velocity to activate CT fibers, to determine the positive autonomic effects and to modulate the insular cortex is 1-10 cm/sec. Our results underscore instead that the optimal velocity seems to be 5-13 cm/sec. Taken together the results and the highlight discrepancies, underscore the homology between human and human CT system, and the necessity of further studies in order to deeply investigate the real sweep among monkeys, to more precisely determine the optimal velocity of the C-LTMR modulation and to directly demonstrate their activation during sweeping by means of direct measurement of their activity. Studies in that direction will confirm the homology between human and non-human primate affective systems mediated by the CT fibers. Finally, the present study could be an important starting point to explore the evolutionary mechanism behind the transformation of the sweeping among non-human primates, utilitarian action performed during grooming to clean others, to the caress, affiliative gesture among humans.