Radial oxygen loss from roots of Vallisneria spiralis L.: biogeochemical implications in eutrophic aquatic ecosystems

Abstract

Eutrophication and the accumulation of organic matter have been addressed as the major factors determining the decline of benthic vegetation in impacted water bodies and the consequent loss of key ecosystemic functions. In freshwater environments the literature reports submersed macrophyte die-back events and the switch to free-floating and floating-leaved plants dominated states. Species-specific differences in macrophyte response along organic gradients are evident. Some species have developed adaptations that allow not only their survival along pronounced gradients of sedimentary organic content but also their fast response to short-term variations of pore water chemistry, as those occurring seasonally in freshwater temperate ecosystems. Vallisneria spiralis L. (Hydrocharitaceae family), a perennial stoloniferous species, is tolerant to eutrophication and colonizes both lentic and lotic environments. It performs photosynthesis in low light conditions, grows in nutrient-rich waters and on a wide range of substrates, from gravel bottoms to organic-rich muddy sediments. The aim of this thesis is to investigate the role of a tolerant rooted macrophyte in the regulation of biogeochemical dynamics and the interactions with microbial communities (with a particular focus on nitrogen cycle) in freshwater ecosystems undergoing eutrophication processes. Different methodological approaches are adopted (i.e. hydroponic incubations of plant tissues and intact plants, microcosm incubations, characterization of pore water and measurements of benthic fluxes) and the following aspects are evaluated: I) direct (uptake) and indirect (oxygen release) effects of V. spiralis presence on pore water features and redox-dependent processes; II) V. spiralis plasticity to colonize substrates with increasing organic content and changes of its influence on sediment chemistry and microbial activity along the gradient; III) relation between assimilative (mediated by vegetation) and dissimilative nitrogen processes (mediated by bacteria) when nitrogen is not limiting. The key point is the evaluation of the effect of radial oxygen loss by V. spiralis on benthic biogeochemical dynamics. Oxygen released by roots has the potential to alter the chemical environment within sediments, with cascade effects on nutrient and gas exchanges at the water-sediment interface. Relevant consequences have been demonstrated for plants growing in oligotrophic systems, while the effects in organic-rich substrates are scantily explored. The outcomes of the present work show that V. spiralis releases a great amount of the photosynthetically produced oxygen to the rhizosphere, affecting significantly the redox-dependent processes. Multiple evidences support the hypothesis that this plant varies seasonally the oxygen quota transported to the below-ground tissues to counteract the changing interstitial chemical conditions. Even if radial oxygen loss represents a small fraction in the plant oxygen economy, it can significantly affect the sediment biogeochemistry of eutrophic sites, representing a relevant amount of the daily benthic oxygen demand. V. spiralis acts as an engineer species controlling actively interstitial features (NH4+, NOx-, PO43-, Fe2+ and CH4) over a wide range of trophic conditions and along its whole vegetative cycle. In sediments with a moderate organic enrichment, radial oxygen loss promotes denitrification coupled to nitrification, thus enhancing nitrogen loss and the ecosystem capacity to control nitrogen contamination. Furthermore, the high nitrogen availability in both pore water and water column weakens the competition between macrophytes and nitrifying and denitrifying bacteria, favoring nitrogen removal through a combination of plant uptake and dissimilative microbial processes. However, at extremely elevated organic enrichment, vegetated sediment lose their role as nitrogen traps due to nitrification inhibition and plant stress induced by very reduced conditions. In summary, V. spiralis has the potential to withstand large perturbations of sedimentary features, being able to colonize organic matter impacted substrates. Even pore water conditions potentially hostile to roots do not affect its function as a benthic metabolism regulator. This macrophyte plays a crucial role in driving water-sediment exchanges of gases and nutrients, partially buffering the negative effects of organic enrichment connected to eutrophication. Moreover, it modifies sedimentary features, with positive feedbacks for water bodies restoration (i.e. regeneration of ferric iron buffer and phosphorus retention in sediment, stimulation of coupled nitrification-denitrification, reduction of internal organic load) which makes this plant an interesting option in programs for improving sediment conditions and favoring ecosystem recovery.

L’eutrofizzazione e l’accumulo di sostanza organica nei sedimenti sono stati individuati quali fattori determinanti il declino della vegetazione bentica e la conseguente perdita delle connesse funzioni ecosistemiche. Negli ecosistemi d’acqua dolce la letteratura riporta fenomeni di scomparsa delle macrofite sommerse e l’instaurarsi di comunità dominate da pleustofite o piante radicate a foglie galleggianti. Differenze specie-specifiche nel tollerare substrati a diverso tenore organico sono comunque evidenti. Alcune piante hanno sviluppato adattamenti che ne consentono non solo la crescita lungo ampi gradienti di contenuto organico dei sedimenti, ma anche una rapida risposta alle variazioni nel chimismo interstiziale, come quelle che avvengono stagionalmente negli ecosistemi delle zone temperate. Vallisneria spiralis L. (famiglia Hydrocharitaceae), specie stolonifera perenne, risulta tollerante all’eutrofizzazione e colonizza sia sistemi lotici che lentici. Questa macrofita effettua fotosintesi a basse intensità luminose, cresce in acque ricche di nutrienti e su un ampio range di substrati, sia a prevalenza litica sia sedimenti limosi-fangosi. L’obiettivo della tesi è di indagare le interazioni tra comunità di macrofite radicate sommerse, rizosfera e comunità microbiche (con un focus particolare sul ciclo dell’azoto) in ecosistemi acquatici interni soggetti a fenomeni di eutrofizzazione. Differenti approcci metodologici sono stati adottati (incubazioni in idroponica di tessuti o di piante intatte, incubazioni di microcosmi, caratterizzazione delle acque interstiziali e misure di flussi bentici) al fine di studiare i seguenti aspetti: I) effetti diretti (uptake) e indiretti (rilascio di ossigeno) della presenza di V. spiralis sulle caratteristiche delle acque interstiziali e sui processi redox-dipendenti; II) plasticità di V. spiralis nel colonizzare substrati con crescenti contenuti organici e variazioni della sua influenza sul chimismo e l’attività microbica; III) relazioni tra processi assimilativi (mediati dalla vegetazione) e processi dissimilativi (mediate dalle comunità batteriche) dell’azoto in assenza di una sua limitazione. Il punto chiave è valutare l’effetto del rilascio di ossigeno da parte delle radici di V. spiralis sulle dinamiche biogeochimiche bentiche, il quale può potenzialmente alterare l’ambiente interstiziale con effetti a cascata sugli scambi acqua-sedimento di nutrienti e gas. Conseguenze rilevanti sono state dimostrate però in piante che colonizzano sistemi oligotrofici, mentre l’effetto in ambienti ricchi di sostanza organica è stato fino ad ora scarsamente indagato. I risultati del presente lavoro mostrano che V. spiralis rilascia una quota rilevante dell’ossigeno prodotto per fotosintesi nella rizosfera, influenzando significativamente i processi redox-dipendenti. Evidenze multiple supportano l’ipotesi che questa macrofita sia in grado di modificare stagionalmente la quantità trasportata verso i sistemi radicali, al fine di contrastare i cambiamenti nelle condizioni del chimismo interstiziale. Sebbene rappresenti una quota ridotta di ossigeno nell’economia generale della pianta, la sua influenza risulta determinante nella dinamiche biogeochimiche anche di sistemi eutrofici, rappresentando infatti un contributo rilevante al consumo giornaliero di ossigeno del sedimento. V. spiralis agisce quale engineer species controllando attivamente il chimismo interstiziale (NH4+, NOx-, PO43-, Fe2+ and CH4) lungo un ampio range di condizioni trofiche dei sistemi e durante il suo intero ciclo vegetativo. In sedimenti aventi un moderato arricchimento organico, il rilascio di ossigeno promuove il processo accoppiato di nitrificazione/denitrificazione, incentivando la dissipazione di azoto e la funzione ecosistemica di controllo dei carichi azotati. Inoltre, la disponibilità di azoto sia a livello interstiziale che di colonna d’acqua attenua la competizione tra piante e batteri (nitrificanti e denitrificanti), promuovendo la di rimozione dell’azoto mediante una combinazione di uptake e processi microbici dissimilativi. Ad elevati carichi organici però, i sedimenti vegetati perdono il loro ruolo di trappole per l’azoto a causa sia dell’inibizione della nitrificazione che di condizioni di stress per le piante, dato lo stato riducente dei substrati. In conclusione, V. spiralis presenta la capacità di resistere ad ampie perturbazioni nelle caratteristiche dei sedimenti, essendo in grado di colonizzare anche substrati impattati da sostanza organica. Condizioni interstiziali potenzialmente ostili alle radici non risultano compromettere la sua funzione nell’agire da regolatore del metabolismo bentico. Questa macrofita gioca un ruolo cruciale nel governare i flussi di gas e nutrienti, tamponando, sebbene parzialmente, gli effetti negativi connessi all’arricchimento organico. Modificando attivamente le caratteristiche dei sedimenti determina feedback positivi per la restoration degli ecosistemi acquatici (ad es. rigenerazione del buffer del ferro ferrico e ritenzione del fosforo, stimolazione del processo accoppiato di nitrificazione/denitrificazione, riduzione del carico organico interno) e risulta quindi un’interessante opzione da impiegare in programmi volti al miglioramento delle condizioni sedimentarie e a favorire il recupero di ecosistemi impattati.