Lateralization in the common wall lizard (_Podarcis muralis_)

Abstract

La presenza della lateralizzazione nei mammiferi e negli uccelli è ormai confermata da anni. Tuttavia ora la ricerca di asimmetrie anatomiche e comportamentali si è concentrata anche sugli ectotermi. Questo perché, essendo fra questi ultimi numerose le specie che presentano gli occhi posizionati lateralmente sul capo, essi sembrano presentare frequentemente espressioni di lateralizzazione visiva, ovvero la preferenza nell’utilizzo di un occhio nell’osservare particolari e specifiche tipologie di stimoli. È noto dalla letteratura che i comportamenti di ricerca ed osservazione della preda siano gestiti da occhio destro/emisfero sinistro, mentre altri comportamenti quotidiani, tra l’altro estremamente associati tra loro, come la vigilanza antipredatoria e l’esplorazione dell’ambiente circostante, gravino su occhio/emisfero opposti rispetto ai precedenti. Pare che uno degli importanti vantaggi di questa specializzazione sia infatti quello di consentire un simultaneo svolgimento del comportamento alimentare con quello di vigilanza dell’ambiente circostante (sia questa antipredatoria o esploratoria), permettendo di svolgere in modo efficiente più importanti attività quotidiane contemporaneamente, in quanto ognuna gestita da un occhio preferenziale differente (e la cui elaborazione è adibita all’emisfero controlaterale corrispondente). Gli studi di lateralizzazione condotti sugli ectotermi fino ad ora, si sono concentrati maggiormente su varie specie di anfibi (soprattutto anuri) e di pesci. Le conoscenze a riguardo sui sauropsidi sono ancora molto limitate e si riferiscono soprattutto ad un’analisi del comportamento di aggressione tra individui conspecifici. Questa tesi contiene un’indagine comparata su una possibile forma di lateralizzazione, e su come questa viene manifestata, nei comportamenti di predazione, antipredazione ed esplorazione in una specie di lucertola molto diffusa in Europa quale la lucertola muraiola (Podarcis muralis). Dopo aver posto nelle braccia laterali di un labirinto a T due prede identiche (esperimento A1), ho constatato come le lucertole, lasciate libere di scegliere la preda verso cui dirigersi una volta nel labirinto, presentassero una piuttosto evidente preferenza nel raggiungere la preda posta alla loro destra. Un dettagliata analisi dei tempi di rotazione della testa verso la preda ha consentito di verificare come la preferenza riscontrata fosse realmente indicativa di una preferenza nell’osservare la preda con l’occhio destro (e quindi nell’elaborare lo stimolo predatorio con l’emisfero sinistro). Questa possibile manifestazione di lateralizzazione visiva è stata confermata in un esperimento successivo (B1) secondo il quale gli individui dovevano compiere un importante compito cognitivo come quello di raggiungere una preda posta dietro una barriera trasparente. La riscontrata preferenza nell’aggirare la barriera sul lato sinistro indica come l’attenzione sulla preda fosse mantenuta con l’occhio opposto, ovvero anche in questo contesto predatorio con l’occhio destro. Il comportamento antipredatorio è stato studiato simulando un attacco predatorio verso gli individui, i quali erano posti inizialmente in un ambiente aperto dove potevano liberamente fuggire in qualsiasi direzione (esperimento C1), successivamente, in un altro esperimento (C2), in un labirinto “a corna di ariete” dove erano obbligati a fuggire a sinistra o a destra. L’interessante esito rivela una piuttosto netta preferenza delle lucertole, confermata in entrambi gli esperimenti, nel fuggire sul lato destro delle strutture, risultato che, supportato da una preferenziale rotazione sinistra della testa verso lo sperimentatore-predatore posto alle loro spalle, indica una sostanziale osservazione del predatore con l’occhio sinistro, probabilmente avvenuta nella prima fase della percezione dello stimolo; questa avrebbe poi determinato la fuga nella direzione opposta, ovvero a destra. Riguardo il comportamento antipredatorio in questa tesi è presente anche uno studio in natura, che avvalora ciò che è stato emerso dai dati ricavati in laboratorio a riguardo. L’esperimento (D1) consisteva nel simulare un attacco predatorio nei confronti di lucertole impegnate ad effettuare basking in ambiente naturale. Dopo aver subito lo stimolo predatorio le lucertole sono fuggite verso il rifugio a loro più vicino, e non a quello posto a destra o a sinistra. Tuttavia è stato rilevato come uscendo da questo preferissero osservare il predatore rimasto all’esterno con l’occhio sinistro, preferenza che conferma quanto rilevato in laboratorio con gli esperimenti precedenti (C1 e C2). La ricerca sul comportamento di esplorazione è stata fatta in ambienti nuovi per gli individui, osservando come questi si comportavano in un labirinto (esperimento E1), in un labirinto a T di nuovo (esperimento E2), e nell’uscire da una scatola in un ambiente aperto (esperimento E3). È stata riscontrata una notevole preferenza nello scegliere il lato sinistro nel labirinto, facilmente indicativa di un’osservazione con lo stesso occhio. Anche se i risultati del labirinto a T non forniscono nessuna informazione, un’analisi della rotazione della testa nell’uscire dalla scatola (esperimento E3) ha confermato una preferenza nell’utilizzo dell’occhio sinistro anche in questo caso. Inoltre in quest’ultimo esperimento è emersa un’ulteriore preferenza nel ruotare la testa a sinistra verso lo sperimentatore posto dietro la scatola (non visibile fino a quel momento), fenomeno riscontrato anche nell’esperimento della fuga (C1). In un ultimo esperimento (F1) ho voluto indagare la presenza di lateralizzazione nel comportamento predatorio ed in quello di esplorazione svolti dallo stesso individuo, il quale veniva posto in una stessa arena circolare dove al centro non vi era nulla (test di predazione) o vi erano delle prede (test di predazione). Anche in questo caso è emersa una forte preferenza nel porre verso il centro dell’arena l’occhio ed il lato del corpo sinistri, facilmente entrambi indicativi di una osservazione con lo stesso occhio. Anche se non è emersa nessuna preferenza di direzione nel test di predazione, tuttavia il fatto che non sia stata ulteriormente manifestata la preferenza per il lato sinistro evidenziata nel corrispondente test di esplorazione, è indicativo di come la presenza della preda crei un conflitto nell’espressione di preferenze per una delle due direzioni. La probabile presenza di un’elevata componente esploratoria manifestata anche durante il test di predazione può facilmente aver “contaminato” quella puramente predatoria, non permettendone la chiara espressione. A supporto di questo l’importante preferenziale rotazione della testa, nell’osservare la preda posta alle spalle, questa volta verso destra, a differenza di quanto emerso negli esperimenti C1 (di predazione) e E3 (di esplorazione). In conclusione, in base ai dati presentati i questa tesi, la lucertola muraiola Podarcis muralis risulta lateralizzata nel percepire con l’occhio destro/emisfero sinistro gli stimoli predatori e con l’occhio sinistro/emisfero destro quelli antipredatori ed esploratori. Queste opposte direzioni di lateralizzazione possono consentire quindi ad individui di Podarcis muralis il grosso vantaggio adattativo di predare tenendo contemporaneamente monitorato l’ambiente circostante. Inoltre questi risultati sono un importante supporto all’ipotesi che la lateralizzazione, presente anche nei sauropsidi, sia un carattere plesiomorfo, mantenuto nel corso dell’evoluzione in quanto vantaggioso.

The literature gives information about left eye/right hemisphere-mediated predatory tasks in several taxa of ectotherms, while antipredatory and exploratory behaviours are generally left eye/right hemisphere-mediated. Such a visual specialization allows individuals to hunt and maintain vigilance at the same time. Several studies show hemispherical specialization in several species of amphibians and fishes, but we do not know as much about sauropsids. In this thesis I investigate the presence of lateralization in sauropsids, in particular in the common wall lizard (Podarcis muralis), for predatory, antipredatory and exploratory behaviours. In the first experiment (A1) I found a right eye preference in observing a worm in a T-maze where lizards preferred choosing the prey placed in the left arm of the maze, a finding supported by the strong accordance between the time observation with one eye and the direction chosen being found. The right eye/left hemisphere control in prey detection was then confirmed by a detour test conducted in the second experiment (B1). Here lizards showed a preference for taking the left path in reaching prey placed behind a transparent barrier, hence again indicating a right eye preference. In contrast, in the experiment C1, on escape behaviour from a simulated predator, I found that lizards strongly preferred to escape on the right, turning back the head to the left, supporting a left eye-mediated process of antipredatory stimuli by lizards. The right path escape was then confirmed during the subsequent experiment (C2), where lizards had to run in a “ram-horn” maze, where they were obliged to choose the left or the right direction. The thesis also presents an experiment conducted in the wild that gives support to laboratory data on antipredatory behaviour. In experiment D1, a predatory attack was simulated again, starting with lizards that were basking in their natural setting. After the stimulation the lizards escaped to the nearest refuge, hence independently of any lateralization. When they emerged from the refuge, however, and they observed the exterior looking for the predator, they did so preferentially with the left eye, supporting what was found in experiment C1. In the next series of experiments, exploratory bias in a new environment was studied using a maze (experiment E1), then a T-maze again (experiment E2) and finally we observed how lizards exited a box (experiment E3). A strong left eye bias was found in carrying out these tasks. In particular, lizards showed a constant left turning pattern in the maze. This was not so evident in experiment E2, but it was supported by a left eye preference in exploring the new environment during experiment E3. Moreover, during this experiment, the lizards showed a preference for turning the head back with a left turn, similarly to what we found in experiment C1. I later conducted experiment F1, focusing on predatory and exploratory behaviours carried out by the same individual. The lizard was placed in a circular arena with or without prey at the centre. The results confirmed a strong left eye visual system bias in controlling the environment during the exploratory behaviour and, although we did not find differences in controlling the prey with a preferential eye in this task, there was a right eye bias in turning the head towards the prey when withdrawing from it. This last task is similar to what was displayed in the escape and exploratory behaviour observed in experiment C1 and experiment E3, respectively, but in this case carried out preferentially in the right (opposite) direction, as towards the prey. In conclusion, this thesis demonstrates the existence of lateralization in the common wall lizard (Podarcis muralis) showing in particular a right eye visual system control of predatory cues and a left eye visual system control of antipredatory and exploratory cues. This supports the hypothesis that the brain specialization of function could permit the performance of simultaneous important tasks.